4个小麦抗旱相关转录因子基因的表达及其与抗旱生理生化指标的相关性

刘秉焱，韩翠英，刘虎岐

(西北农林科技大学 生命科学学院，陕西杨凌　712100)



4个小麦抗旱相关转录因子基因的表达及其与抗旱生理生化指标的相关性

刘秉焱，韩翠英，刘虎岐

(西北农林科技大学 生命科学学院，陕西杨凌712100)

摘要筛选转录因子基因作为小麦抗旱性鉴定指标，丰富和补充小麦抗旱鉴定体系。以4个抗旱性不同的小麦品种为材料，通过实时荧光定量PCR，检测4个抗旱相关转录因子基因( TaERF1 , TaMYB30, TaNAC69, Wabi5)在不同处理时间的表达，同时分析干旱胁迫下4个抗旱生理生化指标的变化，探究4个转录因子基因的表达与抗旱生理生化指标之间的相关性。结果表明，基因 TaERF1、 TaMYB30、 TaNAC69和 Wabi5的表达都受干旱胁迫的诱导，且在抗旱性不同的小麦品种中的表达模式存在明显差异； 相关性分析表明， TaERF1在各胁迫持续时间点的表达量都与可溶性蛋白和丙二醛(MDA)呈显著或极显著相关，在胁迫处理3 h、24 h和48 h时， TaERF1的表达量与相对含水量(RWC)显著相关， TaMYB30、 TaNAC69和 Wabi5在一定时段的干旱胁迫后的表达量也分别与可溶性糖、可溶性蛋白、RWC和MDA存在显著相关性。说明转录因子基因 TaERF1、 TaMYB30、 TaNAC69和 Wabi5的表达可以作为评估小麦抗旱性的参考指标。

关键词小麦；干旱抗性；转录因子；抗旱指标

干旱是影响农作物产量的主要非生物胁迫因子之一。选育抗旱性较强的作物品种是提高农作物产量的一个重要途径，快速准确的对作物抗旱性进行鉴定是品种选育的关键。目前对小麦抗旱性的评价多从形态结构和生理生化水平着手，较少有直接从分子水平对小麦抗旱性评价的研究[1-2]。植物受到干旱胁迫以后，通过调节体内多个胁迫应答功能基因的表达来提高自身的耐胁迫能力[3]。转录因子作为调控因子，在干旱胁迫下的信号转导及功能基因的表达中起着承上启下的重要作用[3-4]。

研究表明，与干旱胁迫应答相关的转录因子多为AP2/ERF、MYB/MYC、NAC和bZIP类转录因子[5-6]。AP2/ERF类转录因子基因 TaERF1的表达在干旱胁迫后上调，将 TaERF1转入拟南芥、小麦及烟草， TaERF1的超表达使多个胁迫应答相关基因的表达上调，显著增强转基因植株对渗透胁迫的抗性[7]。在干旱胁迫下，MYB类转录因子编码基因 TaMYB30的表达上调，转入 TaMYB30的拟南芥在发芽和幼苗阶段对干旱的抗性显著增强，一些与干旱胁迫应答相关基因的表达水平也发生了变化[8-9]。NAC类转录因子编码基因 TaNAC69的表达水平也因干旱胁迫而显著上调，超表达 TaNAC69的小麦植株中一些干旱胁迫诱导基因的表达被上调，转基因植株的水分利用效率升高，抗旱性显著增强[10-12]。 Wabi5是小麦中一个bZIP类转录因子编码基因，其表达也因干旱胁迫而上调，转 Wabi5基因烟草对干旱的耐受性显著增强， Wabi5的表达使烟草中多个胁迫应答相关基因的表达增强，表明 Wabi5在干旱胁迫应答反应中发挥着重要作用[13]。

本研究通过测定干旱胁迫下小麦中转录因子基因 TaERF1、 TaMYB30、 TaNAC69和 Wabi5的表达及几个常用生理生化指标的变化，进一步分析这些生理生化指标的变化与基因表达的相关性，以期从基因的角度着手，探讨转录因子基因的表达分析作为小麦抗旱性鉴定指标的可行性，丰富和补充小麦抗旱鉴定体系，为小麦抗旱育种研究提供帮助。

1材料与方法

1.1材料与处理

以2个抗旱性较好的小麦品种‘普冰9946’和‘运旱805’，2个干旱敏感性品种‘西农979’和‘中麦895’为材料，小麦种子均来自西北农林科技大学农学院。

采用水培法，选取籽粒饱满、大小一致的小麦种子，用自来水清洗2次，然后用φ=10%的次氯酸钠溶液消毒15 min，再用蒸馏水清洗干净。在培养皿的底部铺2层滤纸，将种子均匀铺于滤纸上，加蒸馏水使滤纸充分吸水浸湿，室温暗室催芽约24 h。挑出不发芽的种子，将发芽一致的种子均匀摆在培养皿(d=200 mm)中，置于 25 ℃(光照16 h，黑暗8 h )培养箱中培养。小麦幼苗长至15 d时，向培养皿中加入15 mLw=20% PEG-6000溶液模拟干旱胁迫处理，同时设置水处理对照。

1.2生理生化指标的测定

分别采取对照组和PEG处理48 h的小麦幼苗整体叶片，测定4个耐旱生理生化指标，每组3个重复，每次做3个平行反应。相对水分含量(RWC)= (鲜质量-干质量)/(饱和质量-干质量) ×100%[14]。丙二醛(MDA)摩尔质量浓度测定采用硫代巴比妥酸比色法[15]。可溶性糖质量浓度测定采用蒽酮比色法[16]。可溶性蛋白质量浓度测定采用考马斯亮蓝G250比色法[17]。

1.3实时荧光定量PCR

分别在PEG处理3、6、12、24和48 h时取小麦幼苗叶片并提取RNA，分析转录因子基因的表达量。采用Trizol试剂(TaKaRa公司)提取小麦幼苗叶片总RNA，经超微量紫外分光光度计检测和琼脂糖凝胶电泳检测，确定RNA的纯度及完整性，用HiScriptTMQRT SuperMix for qPCR (+ gDNA wiper)试剂盒进行反转录，合成cDNA。

运用软件Primer premier 5.0，分别设计各基因的特异性引物(表1)，引物由上海生工生物工程技术服务有限公司合成。

表1　候选基因及其引物

实时荧光定量PCR扩增用AceQTMqPCR SYBR○RGreen Master Mix试剂盒，以基因β-actin为内参，在CFX96型实时定量PCR仪(Bio-Rad公司)上进行，每个样品重复3次，且每次做3个平行反应。实时荧光定量PCR反应体系(10 μL)为cDNA模板1 μL，AceQTMqPCR SYBR○RGreen Master Mix 5 μL，上下游引物各0.2 μL (10 μmol/L)，灭菌超纯水3.6 μL。PCR扩增程序如下：95 ℃ 5 min；95 ℃ 10 s，61 ℃ 30 s,40个循环；反应结束后65 ℃ 5 s，并以0.5℃/s的速度升至95 ℃进行溶解曲线分析。

1.4数据统计分析

用Microsoft Excel 2007和SPSS软件进行生理生化指标数据分析。以对照组各指标的测定值为参照，以PEG处理持续48 h后的测定值与对照组的比值作为各生理生化指标的相对变化，并用SPSS软件分析各指标相对变化之间的相关性。

用CFX Manager软件及Microsoft Excel 2007，按2-△△Ct法[18]计算目标基因的相对表达量。用SPSS软件分析不同处理持续时间下各基因的相对表达量与各生理生化指标的相对变化之间的相关性。

2结果与分析

2.1不同品种小麦抗旱生理生化指标差异分析

测定对照组及PEG处理持续48 h的各品种小麦的4种生理生化指标(表2)，PEG处理后的小麦中4种生理生化指标与对照组都具有显著差异。计算胁迫48 h后各指标的相对变化(表3)，结果发现4个生理生化指标的相对变化在抗旱性不同的小麦品种间都存在显著差异。2个抗旱性品种叶片中可溶性糖和可溶性蛋白的相对变化均大于2个干旱敏感性品种，可溶性糖在‘普冰9946’中的相对变化最大，为1.96，是最小的‘西农979’的1.4倍。可溶性蛋白相对变化最大的品种‘运旱805’是相对变化最小的品种‘中麦895’的1.5倍。MDA在2个干旱敏感性的品种中的相对变化均大于2个抗旱性品种。RWC在2个干旱敏感性品种中的变化也较大。

表2　4种材料对照组和干旱胁迫48 h后的生理指标)

表3　干旱胁迫48 h后各个抗旱生理生化指标的相对变化)

相关性分析(表4)表明，PEG处理以后，可溶性蛋白的相对变化与MDA的相对变化呈负相关(r= -0.986，P<0.05)， 与相对含水量的相对变化呈正相关(r= 0.974，P<0.05)。MDA的相对变化与相对含水量的相对变化呈负相关(r= -0.985，P<0.05)。而可溶性糖与可溶性蛋白，MDA和RWC间的相关性不显著。

2.2各转录因子基因在不同品种小麦中的表达模式分析

4个转录因子基因在不同品种的小麦中的表达模式如图1所示。PEG处理下， TaERF1在4个品种的小麦中具有相似的表达模式，都表现出上升-下降-再上升-再下降的模式。第1个表达峰值都位于3 h时，之后逐渐降低，12 h时为最低。24 h时，基因 TaERF1的相对表达量再次升高，达到第2个表达峰值。2个抗旱性品种小麦中基因 TaERF1的表达水平明显高于2个干旱敏感性品种，3 h和24 h时，基因 TaERF1在‘普冰9946’中的相对表达量分别为3.39和3.67，在‘运旱805’中分别为3.53和3.92，而在‘西农979’中为2.04和 1.73，‘中麦895’中为1.87和1.52。

PEG处理下，各品种的小麦幼苗中 TaMYB30的表达水平都上调了，且在各品种中随胁迫处理时间都呈现出上升-下降-上升的表达模式。但在2个抗旱性品种中 TaMYB30表达的诱导明显比2个干旱敏感性品种快而强， 3 h时2个抗旱性品种中的相对表达量即达到最大，‘普冰9946’中为4.75，‘运旱805’中为3.71，而2个干旱敏感性品种中， 6 h时才达到最大相对表达量，‘西农979’中为3.00，‘中麦895’中为2.21。

表4　各个抗旱生理生化指标相对变化之间的相关性

注：*和**分别表示相关性达显著(P<0.05)和极显著(P<0.01)水平 。表5同。

Note： * and ** indicate significant correlation (P<0.05) and very significant (P<0.01) respectively. The same as in table 5.

图1　转录因子基因 TaERF1 (A)、 TaMYB30 (B)、

PEG处理下， TaNAC69在抗旱性品种和干旱敏感性品种中的表达模式有所不同。在2个抗旱性品种中，3 h时 TaNAC69的表达量与对照组相比基本相等，6 h时其表达量有所下降，6 h以后，其表达量逐渐上升，48 h时都达到对照组的2倍以上；而在2个干旱敏感性品种中， 3 h时 TaNAC69的表达量都显著低于对照组，3 h以后表达量逐渐持续上升，48 h时其表达量显著高于对照组，‘西农979’ 中相对表达量为1.39，‘中麦895’中的相对表达量达到了1.58。

PEG处理下， Wabi5在不同品种小麦中的表达模式也不同。在2个抗旱性品种中， Wabi5都被快速诱导表达，3 h时表达水平即达到最高，之后逐渐下降并最终达到与对照组基本相同的水平。而在2个干旱敏感性品种中， Wabi5表达的诱导较慢， 6 h时表达量达到最高值，之后逐渐下降，‘中麦895’最终基本恢复到对照的水平，而‘西农979’中的表达量下降较快，12 h时显著低于对照组，24 h时有所回升，48 h再次下降，最终低于对照。PEG处理诱导后，抗旱品种‘普冰9946’中 Wabi5的表达量显著高于其他品种。

2.3各转录因子基因的相对表达量与生理生化指标相对变化的相关性分析

将4个转录因子基因的相对表达量与所测4个生理生化指标的相对变化进行相关性分析(表5)。 TaERF1在PEG处理3 h、24 h 和48 h时的相对表达量与可溶性蛋白的相对变化呈极显著相关，6 h呈显著相关；在胁迫3 h、6 h、12 h、24 h和48 h时的相对表达量与MDA的相对变化呈显著相关，说明 TaERF1的表达与可溶性蛋白和MDA具有非常密切的关系。 TaERF1在胁迫3 h、24 h和48 h时的相对表达量与RWC显著相关，而其在各个胁迫时间点的相对表达量与可溶性糖相对变化的相关性都不显著，说明转录因子 TaERF1可能没有参与有关糖代谢的调控。 TaMYB30 在PEG处理3 h时的相对表达量与RWC的相对变化显著相关，48 h与可溶性蛋白的相对变化显著相关。 TaNAC69在PEG处理后3 h的相对表达量与可溶性糖的相对变化显著相关，12 h的相对表达量与可溶性蛋白和MDA的相对变化显著相关，24 h的相对表达量与可溶性蛋白的相对变化显著相关，48 h的相对表达量与可溶性糖的相对变化显著相关。 Wabi5在PEG处理3 h的相对表达量与可溶性糖的相对变化显著相关，12 h的相对表达量与可溶性糖的相对变化极显著相关，说明转录因子 Wabi5可能参与有关糖代谢的调控。

表5　转录因子基因相对表达量与生理生化指标相对变化的相关性

3讨 论

3.1各转录因子基因的表达受干旱胁迫诱导

转录因子在干旱胁迫信号的转导和功能基因的表达中具有极其重要的调控作用。一个转录因子可能调控多个功能基因的表达[19-20]，说明转录因子往往作用于干旱胁迫信号转导和调控网络的关键节点。本研究中各基因的表达出现上下波动的模式，特别是 TaERF1和 Wabi5的表达量表现为上升-下降-再上升-再下降的模式。有报道表明一般mRNA的表达都为脉冲型[21]，因此，上下波动表达也应该为一种正确的基因表达类型。通过比较4个转录因子基因 TaERF1、 TaMYB30、 TaNAC69和 Wabi5在4个不同品种的小麦幼苗叶片中相对表达量变化发现，在PEG处理处理下，各个基因的表达水平都不同程度被上调，这与前人的研究结果一致[7-13]，也说明这4个转录因子在小麦对干旱胁迫的应答中发挥重要作用；同时，据此推测转录因子 TaERF1、 TaMYB30、 TaNAC69和 Wabi5在小麦干旱胁迫应答中起正调控的作用。

3.24个转录因子基因在不同小麦中的表达模式存在差异

根据信号传递过程是否需要脱落酸(ABA)的参与,植物的干旱胁迫信号转导途径分为ABA依赖性途径和非ABA依赖性途径两类[22]。不同的信号转导途径在发挥的作用和响应的时间上都不同[23]。转录因子 TaERF1、 TaNAC69和 Wabi5为ABA依赖性信号转导途径中的调节因子[7,10,13]，而 TaMYB30为非ABA依赖性信号转导途径中的调节因子[8-9]。本试验结果中，各个基因在不同品种的小麦中的表达水平和诱导模式都存在差异，其原因可能是每个基因所参与的信号转导通路不同，并且不同品种的小麦应答干旱胁迫的机制存在差异。与干旱敏感性小麦相比，2个抗旱性品种小麦的幼苗叶片中基因 TaERF1、 TaMYB30、 TaNAC69和 Wabi5的表达受干旱胁迫的诱导更为明显。进一步表明这些转录因子可能参与小麦干旱胁迫应答反应。

3.3各转录因子基因的表达与生理生化指标的相关性

植物受到干旱胁迫以后，体内产生的活性氧会将细胞膜过氧化而产生MDA，所以MDA指标直接反映细胞膜的损伤程度；植物体内一些清除活性氧的酶含量的增加，能够减轻活性氧对细胞膜的伤害；干旱胁迫下，植物体内可溶性蛋白、可溶性糖等高亲水性分子的积累可以防止细胞水分流失[24]。同时，LEA蛋白等可溶性蛋白具有稳定细胞膜结构，作为分子伴侣结合离子和防止氧化等作用[25]。本研究中，可溶性蛋白的相对变化与MDA的相对变化显著负相关，与RWC的相对变化显著相关，与上述理论一致。 TaERF1的相对表达量与可溶性蛋白相对变化的相关性除了在12 h不显著外，其余各个胁迫持续时段都呈显著或极显著， TaERF1在各个胁迫持续时段的相对表达量与MDA的相对变化都呈显著负相关，同时，3、24和48 h的相对表达量与RWC的相对变化显著相关，表明转录因子 TaERF1可能参与调控可溶性蛋白及活性氧清除相关的酶表达量对干旱胁迫的植物进行保护，提高植物的抗旱能力。 TaMYB30的相对表达量和RWC的相对变化显著相关，与可溶性蛋白相对变化显著负相关，说明转录因子 TaMYB30可能参与调控可溶性蛋白的积累而提高小麦的保水能力。 TaNAC69的相对表达与可溶性糖和可溶性蛋白的相对变化显著相关，与MDA的相对变化显著负相关，表明干旱胁迫下， TaNAC69可调控可溶性糖和可溶性蛋白等溶质的积累，对细胞膜产生保护作用。 Wabi5的相对表达与可溶性糖的相对变化显著或极显著相关，反映 Wabi5可能参与调节可溶性糖的积累，提高小麦耐旱性。

总之，转录因子基因 TaERF1 、 TaMYB30、 TaNAC69 和 Wabi5的表达与小麦干旱胁迫应答反应具有密切的关系，在小麦幼苗叶片中的表达均有上调，且在抗旱性品种‘普冰9946’和‘运旱805’中的表达量比干旱敏感性品种‘西农979’和‘中麦895’中高。可溶性蛋白、可溶性糖、RWC和MDA是评价植物抗旱性的常用指标[13]，而在本研究中， TaERF1在各个时段的表达与可溶性蛋白和RWC有显著或极显著相关性，与MDA显著负相关； TaMYB30、 TaNAC69 和 Wabi5在一定时间的干旱胁迫下的表达量也分别与可溶性蛋白、可溶性糖、RWC和MDA存在显著相关性，因此，在评估小麦的抗旱性时，可以将基因 TaERF1 、 TaMYB30、 TaNAC69 和 Wabi5的表达情况作为参考指标。

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Received 2015-03-02Returned2015-04-04

Foundation itemYouth Academic Backbone Research Foundation of Northwest A&F University (No. 01140302).

First author LIU Bingyan,male,master.Research area:molecular biology of plant stress resistance. E-mail:327883242@qq.com

(责任编辑：成敏Responsible editor:CHENG Min)

Correlation between Expression of Drought-related Transcription Factor Genes and PhysiologicalBiochemical Indexes in Wheat

LIU Bingyan,HAN Cuiying and LIU Huqi

(College of Life Sciences,Northwest A&F University,Yangling Shaanxi712100,China)

AbstractThis paper aims at screening transcription factor genes as indexes of identification of wheat drought resistance,enriching and complementing the identification system of current wheat drought resistance . Correlation between expression of transcription factor genes and four physiological and biochemical indexes was investigated under drought stress using four varieties of wheat. The genes include four drought-related transcription factor genes ( TaERF1 , TaMYB30, TaNAC69, Wabi5 ). The results showed that the expression of TaERF1 , TaMYB30, TaNAC69, Wabi5 were induced by drought stress,and the expression profiles were different among the genes between drought tolerant wheat and drought sensitive wheat. Correlation analysis showed that the expression of TaERF1 was significantly correlated to soluble protein and malonaldehyde (MDA) during drought stress,it also correlated to relative water content (RWC) after 3 h,24 h and 48 h of drought. The expression of TaMYB30, TaNAC69, Wabi5 after some certain time also had significant correlation with soluble protein,soluble sugar,RWC and MDA. The results indicated that the expression of TaERF1, TaMYB30, TaNAC69 and Wabi5 could be appraisal indexes of drought-tolerance of wheat.

Key wordsWheat; Drought-resistance; Transcription factor; Drought-resistance index

收稿日期：2015-03-02修回日期：2015-04-04

基金项目：西北农林科技大学青年学术骨干研究基金(01140302)。

通信作者：刘虎岐，男，副教授，博士，硕士生导师，主要从事植物分子遗传学、植物干旱抗性及植物发育生物学研究。E-mail:liuhuqi@nwsuaf.edu.cn

中图分类号S332.1

文献标志码A

文章编号1004-1389(2016)04-0530-08

Corresponding authorLIU Huqi,male,associate professor,Ph.D,master instructor.Research area:plant molecular genetics,plant drought resistance and plant developmental biology. E-mail: liuhuqi@nwsuaf.edu.cn

网络出版日期：2016-04-02

网络出版地址：http://www.cnki.net/kcms/detail/61.1220.S.20160402.1112.016.html

第一作者：刘秉焱，男，硕士，从事植物抗逆分子生物学研究。E-mail: 327883242@qq.com