新烟碱类杀虫剂对蜜蜂行为与生理影响的研究进展

李　梦, 李志国, 和静芳, 苏松坤

(福建农林大学蜂学学院，福州 福建 350002)



新烟碱类杀虫剂对蜜蜂行为与生理影响的研究进展

李梦, 李志国, 和静芳, 苏松坤

(福建农林大学蜂学学院，福州 福建 350002)

在过去的30年间，世界上农药种类的发展已经从有机磷酸酯类和氨基甲酸酯类转变成能够与昆虫乙酰胆碱受体结合的新烟碱类.新烟碱类杀虫剂通过作用于昆虫的乙酰胆碱受体，释放乙酰胆碱受体抑制剂，阻碍昆虫神经传导，影响昆虫正常生理行为，最终导致昆虫麻痹死亡.蜜蜂作为重要的授粉昆虫，在采集过程中，会经常接触到这类农药，不仅会对蜜蜂个体造成影响，蜜蜂采集归巢后，杀虫剂还会污染整个蜂群，这无疑给世界养蜂业带来了很大威胁.本文从蜜蜂的行为与生理方面进行综述，总结近年来有关新烟碱类杀虫剂对蜜蜂健康影响的报道，以期为后续相关研究与实践提供理论基础.

新烟碱类杀虫剂; 西方蜜蜂; 中华蜜蜂; 急性致死毒性; 亚致死剂量

近年来有关新烟碱类杀虫剂对于蜜蜂影响的报道越来越多，研究也越来越深入.目前,有关新烟碱类杀虫剂对西方蜜蜂急性致死毒性的评估已有了一个明确的认识，且对农业生产实践有一定指导意义.亚致死剂量的新烟碱类杀虫剂对蜜蜂的采集行为和学习记忆行为都有一定损害，致使蜂群采集能力、归巢定位能力和传递信息的能力都受到影响，甚至影响幼虫发育，从而影响蜂群健康.同时，新烟碱类杀虫剂在与其它病原微生物作用于蜜蜂产生协同效应时，会放大原本的影响，对蜜蜂造成更大的威胁.但目前对于新烟碱类杀虫剂作用于蜜蜂的内在原理和蜜蜂对于此类杀虫剂的解毒机制和能力，尚无较为清晰的认识.

1　新烟碱类杀虫剂

新烟碱类杀虫剂是一类新兴的农药，具有高效率，高选择性，高持效性，对哺乳动物低毒等特点被广泛应用于农业生产中.新烟碱类杀虫剂包括吡虫啉(imidacloprid)、啶虫脒(acetamiprid)、噻虫胺(clothianidin)、噻虫嗪(thiamethoxam)、噻虫啉(thiacloprid)、呋虫胺(dinotefuran)及烯啶虫胺(nitenpyram)等.随着这类杀虫剂在田间的大量使用，虽然可以有效防控有害昆虫，但对不属于靶标的授粉类昆虫也有一定危害[1].蜜蜂作为社会性昆虫的模式生物，在采集花蜜和花粉的过程中，会接触到暴露在空气中或者植物表面的残留杀虫剂，影响蜜蜂的行为、营养物质代谢及免疫系统.此外，新烟碱类杀虫剂与生物性致病因子(蜜蜂微孢子虫、病毒等)协同作用于蜜蜂时，对蜜蜂健康会产生更大的威胁，并可能是近年来全球蜂群数量下降的原因之一.同时，与蜜蜂处于相同生态位的其它授粉昆虫的健康可能也面临着新烟碱类杀虫剂不同程度的威胁.

1.1新烟碱类杀虫剂的作用原理

生物碱尼古丁是一种由烟草属植物产生，能够在生物体内充当类似神经递质乙酰胆碱的活性物质.新烟碱类杀虫剂具有与生物碱尼古丁相同的药效官能团，其作用原理是作用于昆虫神经肌肉功能的基础——胆碱能信号，通过阻碍胆碱能信号的传导，控制昆虫行为，使昆虫过度兴奋或麻痹，从而致使昆虫丧失控制行为的能力.蜜蜂在采集食物过程中表现出精细复杂的行为，如通过舞蹈行为等形式传递食物的距离和方向信息，新烟碱类杀虫剂通过影响蜜蜂的采集行为而导致蜂群正常活动紊乱，采集能力下降，甚至影响卵、幼虫和蜂蛹等健康发育，最终导致蜂群的消亡[2].

1.2新烟碱类杀虫剂在农作物中的残留

新烟碱类杀虫剂常被用于田间拌种剂，即经过杀虫剂处理的种子在生长期间能够有效抵抗病虫害[4].然而在抵御虫害的同时，农作物的花蜜、花粉或者枝叶分泌液中残留的杀虫剂对蜜蜂等授粉昆虫的影响亦引起了科学家的广泛关注.昆虫在授粉过程中可能接触或误食新烟碱类杀虫剂，导致神经麻痹，丧失控制行为的能力，最终死亡[5].同时，此类杀虫剂会随着植物生长而产生代谢物，同样对昆虫具有毒害作用[6].

有学者调查发现，经过吡虫啉处理的玉米种子，在其花期收集的玉米花粉中，吡虫啉的残留浓度在1～3 μg·g-1[7-9].经过噻虫嗪、啶虫脒和噻虫啉处理的油菜种子，65%、64%和51%的花蜜中和37%、62%和45%的花粉中都分别含有一定量的农药残留[10].经过杀虫剂处理的作物，其花蜜、花粉可能通过授粉昆虫传播到更广泛的区域，同时污染空气、土壤和水分，使污染面积不断增大.更应该引起注意的是，在面对含有新烟碱类杀虫剂的蜜粉源和不含有杀虫剂的蜜粉源时，蜜蜂更倾向于采集含有杀虫剂的植物蜜粉源[11]，这就使蜜蜂在采集过程中接触到杀虫剂的可能性增加，进而影响蜜蜂健康.

2　新烟碱类杀虫剂对蜜蜂急性致死毒性

研究农药对蜜蜂急性致死毒性的一个重要生理指标是半数致死剂量(median lethal dose,LD50)[12]，不同实验条件下测定的LD50有很大差异， Laurino et al[13]测定噻虫胺对单只西方蜜蜂24 h内口试LD50为3.53 ng，吡虫啉为118.74 ng，噻虫嗪为4.40 ng.吡虫啉对西方蜜蜂24 h内接触LD50在7.8～242 ng.吡虫啉对单只无刺蜂24 h内口试LD50为23.54 ng[14]，48 h内LD50为24.5 ng[15].总结文献中数据，吡虫啉对一只西方蜜蜂的口试急性致死剂量范围在3～120 ng[16].每只西方蜜蜂在取食少于3 ng吡虫啉时并未表现出明显的急性致死毒性特征.可能是由于实验条件如气候，温湿度，测定方法等因素及世界范围内蜜蜂遗传背景的差异而造成新烟碱类杀虫剂对蜜蜂急性致死剂量的差异性.

3　新烟碱类杀虫剂对蜜蜂的慢性亚致死效应

当蜜蜂接触或误食一定剂量的杀虫剂后，虽没有立即死亡，但杀虫剂对其行为与生理却已经造成了一定影响，这个剂量叫做慢性亚致死剂量，造成的影响叫做慢性亚致死效应[17,18].杀虫剂在蜜蜂体内经过20 min即可代谢70%，4～5 h后产生的代谢物会继续影响蜜蜂的生理功能[19].代谢物可能随着蜜蜂的代谢而消失，也可能由于蜜蜂自身免疫功能不足而对蜜蜂的行为和生理造成不良影响.通过新烟碱类杀虫剂在田间的残留量和蜜蜂每天采食的花蜜和花粉量来看，大多数田间残留并不能使蜜蜂立即死亡，而会对其造成慢性影响[16].因此，新烟碱类杀虫剂对蜜蜂的慢性亚致死效应更应该引起人们的关注.

3.1新烟碱类杀虫剂对蜜蜂学习和记忆行为影响

蜜蜂的认知能力包括很多方面，比如学习能力、记忆行为、生理知觉和对信息的处理能力等.受杀虫剂影响的蜜蜂，在做出一些行为反应时很容易被忽视且易被误认为是正常的生理反应，因此新烟碱类杀虫剂对蜜蜂基于学习与记忆的认知能力影响的研究显得意义重大[5].

不同种类的杀虫剂对蜜蜂行为的影响有所不同.亚致死剂量的呋虫胺对西方蜜蜂嗅觉学习行为影响显著，西方蜜蜂食用含有LD50/20(48 h)呋虫胺的糖水后，伸吻反应能力和学习能力都有所下降[20].饲喂每只蜜蜂1 μg啶虫脒后，其对蔗糖溶液的敏感程度增加，饲喂0.1 μg啶虫脒后，嗅觉记忆力受到损害.与口试毒性相比，啶虫脒的触杀毒性较小，每只蜜蜂接触0.1或0.5 μg的啶虫脒后，其学习记忆能力并没有受到显著影响，但在接触1 μg啶虫脒后，西方蜜蜂的运动机能有所提高.在相同条件下，蜜蜂食用或接触亚致死剂量的噻虫嗪，并没有表现出异常行为[21].单种杀虫剂作用于蜜蜂的实验可以说明此种杀虫剂对蜜蜂的影响，但在农业生产中，授粉昆虫往往会接触到2种或2种以上的杀虫剂.因此，从实际角度出发，多种杀虫剂的协同效应应作为此方面研究的重点.Williamson et al[22]研究了吡虫啉与蝇毒磷对蜜蜂嗅觉记忆行为的影响，研究表明，经过吡虫啉与蝇毒磷单独处理的蜜蜂，嗅觉记忆能力下降，但经过两种杀虫剂的混合物处理的蜜蜂，其嗅觉记忆能力基本丧失.亚致死剂量的吡虫啉对于东方蜜蜂的嗅觉记忆行为影响并不显著，但当与其它杀虫剂混合后作用于东方蜜蜂，会严重影响蜜蜂的嗅觉.蜜蜂在幼虫时期食用亚致死剂量的吡虫啉，发育至成年蜜蜂后，其短期嗅觉记忆力受到一定程度的损坏，对其长期嗅觉记忆力则没有损伤[23].由此可见，杀虫剂间的协同效应对于授粉昆虫的影响不容小觑，此方面还有很大的研究空间.

3.2新烟碱类杀虫剂对蜜蜂采集行为的影响

蜜蜂等授粉昆虫通过采集行为传播花粉，采集过程中对蜜粉源的定位和归巢能力直接影响采集效率和蜂群生活.西方蜜蜂正常的采集时间为300 s，但食用了亚致死剂量的吡虫啉和噻虫嗪后，定位能力受到损伤，归巢时间增加，且1天之内的往返次数也有所减少[16,24-27].Bortolotti et al[28]研究了西方蜜蜂在取食100 μg·kg-1的吡虫啉后，发现该剂量对蜂群采集蜂的数量没有影响，但会延迟采集蜂采集回巢的时间.

同时，西方蜜蜂在接触一定量的杀虫剂后，还会导致其舞蹈行为紊乱，影响其摆尾舞的持续时间和方向，导致蜜蜂无法准确获得蜜粉源的位置与方向信息[29].中华蜜蜂在食用含有34 ng·μL-1吡虫啉的糖水后，采集蜂数量减少23%，采集质量减少46%[30].虽然这些结果还没有在相关条件下的田间实验中得到进一步证实，但均明确说明了亚致死剂量新烟碱类杀虫剂对蜜蜂采集行为的负面影响.

3.3新烟碱类杀虫剂对蜜蜂幼虫的影响

蜜蜂在采集过程中接触到的新烟碱类杀虫剂一部分会通过自身免疫机制分解，另一部分仍会残留在体内，在饲喂幼虫或蜂王时，通过分泌的王浆而将杀虫剂传递给幼虫.因此，有学者研究了蜜蜂幼虫在食用含有杀虫剂的饲料后，对其生长发育的影响.

用含有吡虫啉的饲料饲喂西方蜜蜂幼虫，每只幼虫取食24～8 000 ng吡虫啉时，会导致幼虫封盖数量减少.每只幼虫取食0.4 ng吡虫啉后，蜜蜂羽化率没有变化，但会对其成年后的嗅觉器官造成伤害[31].然而中华蜜蜂每只幼虫食用0.24 ng吡虫啉后，孵化率并没有受到显著影响[23].用同样的方法将尼古丁饲喂给蜜蜂幼虫，也没有发现尼古丁对蜜蜂化蛹率和出房率有显著性影响[32].结果表明蜜蜂幼虫对外源合成性非生物性致病因子具有一定的解毒作用，但对亲和力较高的生物碱类杀虫剂则没有很有效的解毒机制.

4　新烟碱类杀虫剂对蜜蜂免疫系统的影响

与哺乳动物相比，昆虫具有较为特殊的免疫系统，一般靠体液免疫和细胞免疫抵抗外源性致病因子.蜜蜂免疫系统中参与解毒过程的重要酶类物质有谷胱甘肽-s-转移酶，多酚氧化酶，乙酰胆碱酯酶和羧酸酯酶等.Laurino和Badawy et al[13,33]先后测定了西方蜜蜂在接触啶虫脒，呋虫胺24 h后，西方蜜蜂体内的谷胱甘肽-s-转移酶(glutathione S-transferase, GST)，多酚氧化酶(polyphenol oxidase, PPO)，乙酰胆碱酯酶(acetylcholinesterase, AChE)和羧基酯酶(carboxylesterase)的比活度，发现杀虫剂对蜜蜂急性毒性的大小直接影响这4种酶在体内的活性.羧基酯酶和GST能够分解低剂量的啶虫脒，对于呋虫胺则没有分解效果.由此看来，呋虫胺相比啶虫脒对蜜蜂急性毒性要大，这为评估新烟碱类杀虫剂对蜜蜂的急性毒性提供了数据基础，同时也说明蜜蜂对于新烟碱类杀虫剂并没有很好的解毒机制.另有理论指出，蜜蜂对于新烟碱类杀虫剂格外敏感可能是由于在细胞色素P450抑制条件下，无论是啶虫脒还是噻虫啉的毒性都可能会从250倍增加到1 100倍[34].P450同样是蜜蜂主要的免疫细胞，但其对新烟碱类杀虫剂的作用机制有待进一步研究.

此外，大部分新烟碱类杀虫剂在进入昆虫体内都会被迅速代谢，产生的代谢物会保留药效官能团，继续对昆虫产生作用.吡虫啉的五种代谢物中，有两种与蜜蜂的乙酰胆碱受体有很高的亲和力，同时也会提高蜜蜂的死亡率.相比之下，啶虫脒代谢物的毒性就大大下降.噻虫嗪虽然与蜜蜂神经系统有较差的亲和力，但其进入蜜蜂体内后，会迅速被代谢转换成尼古丁，从而对蜜蜂造成影响[35].噻虫胺等作为第二代新烟碱类杀虫剂，在蜜蜂体内的代谢物尚不明确.相比于吡虫啉，噻虫胺对嚼吸式口器昆虫的毒性更大，因此其代谢物对于蜜蜂的影响应该引起关注.同时，吡虫啉还会抑制蜜蜂头部和胸部线粒体的正常呼吸，导致ATP耗尽，使蜜蜂缺氧死亡[36].最新研究报道指出，用含有2 μg·L-1吡虫啉的饲料饲喂西方蜜蜂幼虫，连续饲喂15 d，发现其体内热休克蛋白90(heat shock protein 90,Hsp90)的表达量有所下降，但免疫基因P450的表达量有所增加[37].说明蜜蜂体内的免疫基因能够识别新烟碱类杀虫剂，并对其产生免疫反应，但并不能将其有效的分解.这些现象初步解释了新烟碱类杀虫剂对蜜蜂产生毒性的内在机制.

5　新烟碱类杀虫剂与其它病原的协同效应

蜜蜂在接触新烟碱类杀虫剂后，不仅在短期内有显著影响，对蜂群的长期发展也会造成一定伤害.通过2年的统计研究后发现，经过5、20和100 μg·kg-1吡虫啉处理的蜂群，越冬后存活率分别为72.4%、61.2%和59.2%，对照组存活率则为85.7%.蜜蜂取食含有20～100 μg·kg-1的食物后，可以导致蜂王产卵力下降，甚至出现断子现象[38].在实验室条件下，给蜜蜂接种东方蜜蜂微孢子虫并同时使蜜蜂长期接触吡虫啉，噻虫啉，发现蜜蜂寿命显著性缩短，但并没有发现肠道寄生微生物的数量有显著性增加[39,40].同时，西方蜜蜂在幼虫时期食用一定剂量的杀虫剂后，会增加体内携带病毒的几率，对成年蜜蜂接种两种病原微生物(蜜蜂微孢子虫和黑蜂王台病毒)或者两种病原与噻虫啉的混合物都会提高蜜蜂死亡率，两种病原比微孢子虫与噻虫啉混合物引起的蜜蜂死亡率要高[41].由此可见，虽然常见的病原微生物仍是蜜蜂面临的主要威胁，但亚致死剂量的杀虫剂可增加病原微生物对幼虫和成年蜜蜂健康的危害程度，同时新烟碱类杀虫剂可以削弱蜜蜂自身免疫机制，使其对其它病原微生物抵抗力下降.

6　新烟碱类杀虫剂对其他蜂种的影响

无刺蜂和熊蜂是欧美和热带地区国家的重要授粉昆虫，全球范围内新烟碱类杀虫剂的广泛使用，导致这些授粉蜂种的健康也受到一定程度的影响.与作用于蜜蜂的形式相似，吡虫啉会使无刺蜂和非洲蜜蜂大脑蘑菇体失活，凯尼恩细胞(Kenyon cells)凋亡，同时还会影响其呼吸和飞行[14,42,43]，并且使独居蜂和熊蜂蜂王的繁殖力下降[44,45].熊蜂哺育蜂对吡虫啉比较敏感，取食亚致死剂量吡虫啉的熊蜂，经过其饲喂的幼虫表现出出房率下降，寿命缩短的迹象[46].总而言之，新烟碱类杀虫剂对除蜜蜂以外的授粉昆虫的健康也有着一定程度的损害.

7　展望

数据显示不同种类新烟碱类杀虫剂对于同一蜂种的LD50存在很大差异，这说明由于蜜粉源环境的差异以及蜜蜂自身遗传背景的差异，不同地区蜂群内在的解毒机制可能不同.此方面可进一步探究在不同遗传背景下的蜜蜂其免疫系统之间的差异，从分子层面解释LD50之间存在的差异的原因，并通过田间试验验证，使实验结果更具有实际意义.西方蜜蜂与其它授粉物种处于同一个生态位，由于环境污染造成的西方蜜蜂损失可能也是其它授粉物种同样正面临的问题.目前大部分研究工作都集中在新烟碱类杀虫剂对西方蜜蜂的影响，对于其它授粉昆虫比如熊蜂，切叶蜂，无刺蜂等，尤其是我国特种蜂种——中华蜜蜂的研究相对较少.由于中华蜜蜂个体小，采集大宗蜜源能力较弱，其对于新烟碱类杀虫剂的抵抗力相比于西方蜜蜂可能更低.因此，此类杀虫剂对于中华蜜蜂的影响需要更深入的研究，从而能够更好的保护我们本土的蜂种.同时，可通过新烟碱类杀虫剂对不同蜂种造成的不同影响，来进一步分析各蜂种之间解毒机制和免疫系统的差异，使得我们对蜜蜂的了解更进一步.

目前市场上对于新烟碱类杀虫剂的需求量与日俱增，2010年新烟碱类杀虫剂销售额占世界农药市场的6%，杀虫剂市场的21.8%[47].这个比例证明新烟碱类杀虫剂已在世界农业生产中占据着主导地位.并且新烟碱类杀虫剂能满足水稻对于防治害虫的要求，水稻是我国第一大农作物，因此新烟碱类杀虫剂在我国的使用前景占有相当大的优势.

在同时面对农作物对于新烟碱类杀虫剂的大量需求及新烟碱类杀虫剂严重影响授粉昆虫健康的形势下，研究慢性亚致死剂量的新烟碱类杀虫剂对授粉昆虫的影响程度及作用机理显得尤为重要，希望通过此方面研究找到一个农药使用量与昆虫授粉互相作用影响最低的平衡点，以此实现农业与蜂业共同发展.

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(责任编辑:吴显达)

Advances in effect of neonicotinoid insecticides on behavior and physiology of honey bees

LI Meng, LI Zhiguo, HE Jingfang, SU Songkun

(College of Bee Sciences, Fujian Agriculture and Forestry University, Fuzhou, Fujian 350002, China)

Over the past 30 years, types of pesticides have changed from organic phosphate and carbamic acid ester to neonicotinoid across the world. Neonicotinoid insecticides interfere nerve conduction of insects by releasing inhibitors of nicotinic acetylcholine receptors. Symptoms include retarded physiological activities, paralysis, and even death. However, honey bees, an important pollinator for plants, are collaterally damaged when foraging in the field. What′s worse, the contaminated honey bees are likely to contaminate the whole colony when they home in, which pose tremendous threat to apiculture industry. To alleviate this problem, effect of neonicotinoid insecticides on health of honeybee were summarized in this review in terms of behavior and physiology, so that further study on countermeasures can be undertaken.

neonicotinoid insecticides;Apismellifera;Apiscerana; acute toxicity; sub-lethal dose

2015-10-28

2016-01-04

国家现代农业产业技术体系(蜜蜂)项目(CARS-45).

李梦(1990-)，女，硕士研究生.研究方向：杀虫剂对蜜蜂健康影响.Email:fjfzlimeng@163.com.通讯作者苏松坤(1970-)，男，研究员，博士生导师.研究方向：蜜蜂科学.Email:susongkun@zju.edu.cn.

S895.9

A

1671-5470(2016)05-0490-06

10.13323/j.cnki.j.fafu(nat.sci.).2016.05.002