珊瑚礁连通性研究进展

吴瑞（海南省海洋与渔业科学院，海口 570125）



珊瑚礁连通性研究进展

吴瑞（海南省海洋与渔业科学院，海口 570125）

摘 要综述了国外近20 a珊瑚礁连通性的研究简史，总结了珊瑚礁连通性研究的方法，阐述了“珊瑚礁连通性”的研究对珊瑚礁生态系统管理的重要意义。中国的珊瑚礁连通性研究刚起步，离国外还有很大差距，今后应加强珊瑚幼虫扩散路径、珊瑚群体内（群体间）遗传分化、遗传距离、基因流的研究，对我国海域珊瑚幼虫扩散的走廊加以保护。

关键词珊瑚礁；连通性；研究进展

珊瑚礁连通性（Coral reef connectivity）通常指通过个体（幼虫、幼体和成体）的扩散而构建的种群之间的联系（Sale et al，2005），它描述的是在不同栖息地的种群通过交换卵、幼虫、成体等构建的相互关联。

由于珊瑚幼虫的扩散导致了不同礁斑间的种群连通性，所以在过去的10多年间，人们为了完善珊瑚礁种群连通性的研究，开始更多的关注珊瑚幼虫的扩散。珊瑚礁生物成体产生的卵的数量、幼虫扩散的范围、幼虫存活的数量等都将潜在的影响成体种群的结构（Caley et al，1996）。因此，对珊瑚幼虫扩散的研究不仅需要种群统计学（Hughes et al，2000），而且也需要运用生物地理学（Palumbi，2004）、遗传学（Palumbi，2003）的方法。随着对珊瑚礁种群连通性的深入研究，人们逐渐认识到种群连通性是珊瑚礁保护区设计中的关键问题，了解珊瑚幼虫的扩散路径及模式，对保护区的设计和管理具有重要意义（Halpern et al，2003；Jones et al，2007）。如果不了解珊瑚幼虫的扩散距离，那么珊瑚礁保护区的最适大小也很难确定，不连续礁体间的最大距离也不好确定（Botsford et al，2009），所以“珊瑚礁连通性”的研究对珊瑚礁生态系统管理具重要意义。通过综述珊瑚礁连通性的研究概况，阐明珊瑚礁连通性的作用，总结珊瑚礁连通性研究的方法，为进一步探索珊瑚礁连通性提供依据。

1 珊瑚礁连通性的研究进展

1.1 珊瑚礁连通性的研究简史

珊瑚礁连通性研究大概经历了3个阶段，首先是早期的基础研究，探明了珊瑚虫生长发育的过程，研究内容主要集中在珊瑚幼虫扩散距离、附着条件及影响扩散的因素等。20世纪90年代初，由于科学方法的不断更新，珊瑚礁连通性研究进入了快速发展时期，取得了一些理论上的认识；第3个阶段是人们逐渐认识到珊瑚礁连通性的重要意义，并将之应用到具体的保护区管理实践中。

1.1.1 珊瑚生活史 珊瑚是由无数微小的珊瑚虫聚集形成，珊瑚虫是一种海洋低等动物。大部分石珊瑚是大量个体聚集在一起进行群体生活，其单个个体很小，往往只有几个毫米。珊瑚虫有两种简单的生殖方式，一种是有性产卵方式，另一种是无性出芽生殖。有性生殖是每逢交配季节，珊瑚虫生成配子：卵细胞和精细胞，两者相结合成卵子，然后孵化出浮浪幼虫，它们在水中漂，其中的一小部分会在温暖浅海水域落脚，逐渐生长成珊瑚虫，捕获虫黄藻，开始新的生活。幼虫扩散的范围在不同种类间有很大区别，有的距产卵地只有几米，有的可以达到几千米甚至几十千米（Shanks et al，2003），这些幼虫将构建不同礁斑间的种群遗传学和生态学上的联系。

影响幼虫扩散的范围和数量有以下几个因素，比如浮浪幼虫期，精子和卵子产地的水流、幼虫行为、适合的栖息地等（Cowen et al，2007），不同栖息地的珊瑚种群的连通性正是通过这些珊瑚幼虫的扩散来完成的。特别是珊瑚幼虫的行为，例如垂直迁移、游泳能力和定向运动，能够影响扩散模式，决定扩散结果和空间模式（Cowen et al，2006）。如珊瑚幼虫在水体中垂直移动，通过改变在水体中的位置而避免被捕食，提高游泳速度，改变扩散模式，影响其他幼虫和成体的速度，促进其他幼虫附着。通常迁移是对环境诱导发生的行为，许多环境因子影响海洋幼虫：光密度、极性、重力、压力、水流方向、温度、化学（生源氨基酸，非生源盐度）磁性、振动（Kingsford et al，2002；Simpson et al，2005），其中，光和重力是影响扩散定向的两个主要的环境因素，而化学和底质影响幼虫附着的位置和时间。多数珊瑚幼虫起初迁移到水体表面或者（通常在附着前很短时间）后来下降水体，底部附着。这些垂直迁移模式通常有助于个体发育的逆转对趋光性和或趋地性反应。珊瑚幼虫在水中的垂直迁移通常受到限制（Black，1993），对珊瑚幼虫在水体中垂直分布的生活史过程了解很少，也有研究证明一些种类的幼虫可以进行垂直迁移昼夜循环。

1.1.2 连通性研究的快速发展 在过去的10年间，人们开始更多关注幼虫的扩散和连通性研究，如ISI网公布的涉及珊瑚礁幼虫扩散、连通性的文章1990年前只占0.7%，而1998年已占到珊瑚礁研究的所有发表文章的10%（Jones et al，2009）。快速增加的连通性研究通常在研究关于珊瑚礁海洋保护区，越来越多地认识到海洋保护区设计连通性是关键。海洋保护区设计已经发展为一个主要的研究领域（Roberts et al，2003；Mora et al，2006）。

1.1.3 连通性用以珊瑚礁管理 Roberts （1997）首次提出“连通性和珊瑚礁管理”的新概念，他在Science发表的“连通性和哥伦比亚珊瑚礁管理”是一个具有里程碑性质的论文，阐述了“连通性”对珊瑚礁生态系统管理的重要性。此后，珊瑚礁的管理发生很多变化，比较成功的案例是对西太平洋南菲律宾Bohol海、澳大利亚大堡礁、巴布亚新几内亚Kimbe湾的珊瑚礁保护区的管理应用（McCook et al，2009）。他们提出的策略主要有：①保护区要具有综合性和空间多样性。保护区应该包含主要的生物栖息地、生境类型，空间分布要广，空间多样性高，这对保护不同生境类型之间的连通性非常必要；②保护区范围要足够大。保护区范围大，可以更好地保护连通性，例如大的保护区可以更多地捕获相关物种的繁殖体，可以为物种的补充提供更多、更合适的栖息地。保护区范围的扩大并不是单一的增大保护面积，而是要将保护的类型、资源配置以及保护水平同保护区面积结合；③保护区要具有代表性。不管是生物栖息地或者是生境类型，都需要保证这个保护区在生物和物理的特征上具有代表性；④保护区生境要具有重复性。为了防止保护区分散的风险以及为生境不可预测的破坏提供一个缓冲的余地，生物栖息地或者生境的多样性和重复性是非常必要的。因为如果一个生境发生了退化，另一个生境可以作为其补充的来源加快其恢复。此外，如果有可能，尽量把一个完整的生物学单位归到同一个保护区（如整个珊瑚礁盘、海底山脉、海草床等），避免分成两个。保护区要在核心区外设置一个缓冲区，保持本地局部范围的连通性。如果一个完整的生物学单位不能被归为一个保护区，那么选择尽可能大的区域。保护区网络应该包含不同礁斑之间的扩散走廊，这些走廊的范围可以达到10～20 km（甚至30 km），如果有作为跳板的礁斑，那么走廊可以更长。最近的研究结果显示，如果走廊过长而又没有跳板，那么珊瑚幼虫的扩散会受到限制。随着保护区网络的建立，珊瑚幼虫可以有更多的跳板，可以扩散到更远的区域。

2.2 珊瑚礁连通性的研究方法

最近10年间珊瑚礁的研究热点主要集中在对种群连通性的研究，即通过研究海洋环境中珊瑚幼虫的扩散模式来构建种群间的连通性，取得了很大的进展。珊瑚幼虫扩散模式的研究进展主要归功于研究方法的多样性，例如种群遗传、亲子分析、同位素标记和模型建立的方法等（Levin，2006；Becker et al，2007；Hellberg，2007）。目前多数关于幼虫扩散的理论都是借鉴其他领域的研究方法而获得的，特别是种群遗传学的方法，还有直接观察幼虫行为的方法，及日益增多的生物-物理学的方法和系统发育学研究方法等（Cowen et al，2006；Sponaugle et al，2002）。但每一种方法都不是绝对的，都存在一些不足，下面简单介绍一些典型的研究珊瑚幼虫扩散模式的方法。

2.2.1 直接观察法 直接观察法是指在当珊瑚大量产卵后，人们直接跟踪珊瑚卵和幼虫的扩散路径。对珊瑚而言，直接跟踪幼虫的运动轨迹、幼虫来源和去向、附着和变成成体的过程是非常困难的，首先是由于多数珊瑚幼虫特别小，其次是珊瑚幼虫在水动力的作用下，又会被稀释分散，因此本方法仅适合短时间、短距离的扩散跟踪研究，现实中直接的观察珊瑚幼虫行为和扩散是非常困难的，因为珊瑚幼虫非常小，也缺乏可以接受标记物的组织（Willis et al，1988）。珊瑚卵生是比卵胎生更普遍的生殖策略，很多生态优势都是这种生殖方式，包括印度-太平洋区系和加勒比海区系。直接跟踪飘移的卵和发育中的幼虫如何受制于风和水流驱动是不可能的（Willis et al，1988），但通过投放浮标，然后跟踪浮标的运动轨迹就可以很好地解决这个问题。Alexis通过投放浮标对墨西哥湾的珊瑚扩散路径研究，这种浮标装有卫星定位系统，可以同步跟踪。此外，在设计上，尽可能地使浮标的运动路径跟珊瑚幼虫相似。通过对定位浮标的跟踪，Alexis获得了墨西哥湾珊瑚幼虫在1993年、1997年和1998年的扩散路径图（Alexis et al，2001）。

2.2.2 分子生物学方法 分子生物学已成为研究自然种群动态和进化因素必不可少的技术手段。自20世纪50年代以来，分子生物学技术不断取得突破性进展，特别是聚合链式反应（Polymerase Chain Reaction，PCR）和DNA直接测序技术使得种群遗传学的研究深入到分子水平。

为了验证海流在搬运珊瑚幼虫方面的真实性，国外很多专家采用分子手段对一些相对隔离的珊瑚礁斑上的珊瑚进行了鉴定。群体遗传学研究了连通性比较好的离散亚种群之间的空间等位基因频率。两个斑块之间的种群遗传相似水平会由于幼虫的扩散而提高；相反，存在阻隔幼虫扩散因素的两个斑块之间的种群遗传相似性会很低（Botsford et al，2009）。这些研究种群遗传相似性的试验方法是非常宝贵的，不但可用于评估珊瑚的种群相似性和相似程度，更重要的是可用于评估珊瑚幼虫的扩散可能性以及扩散程度。

例如美国研究了不同礁斑上的圆菊珊瑚，选定了在形态上略有不同的两个种群进行对比。Kemp等（2008）对两个样品进行了DNA的提取和酶切，最后结果显示这两个样品间是存在差异的。

另外，新的分子方法如同位素标记幼虫改变了过去对远洋鱼类幼虫的认识（Jones et al，2005）。最近研究发现通过稳定同位素传送到雌性成体鱼，鱼类幼虫能够被标记，本项研究为标记大量的珊瑚幼虫提供了有效的方法（Thorrold et al，2006）。

但通过分子手段进行珊瑚幼虫扩散迁移的研究是非常昂贵的，同时该方法还有很多限制因素，例如该方法的前提是假设所有的种群在珊瑚来源和基因突变方面都是平等的，此外珊瑚的遗传突变并不是非常普遍的，发生遗传突变的种群或许在珊瑚礁生态系统中所扮演的角色并不重要，所以该方法只适合于数量不多的几个种群之间的比较，而不适合于数量众多的珊瑚群落，且不能揭示珊瑚来源的问题。

2.2.3 生物模型方法 在这过去的10多年里，利用耦合生态模型去探索种群间连通性有了长足的进展。生物模型方法和实验的方法不同，它可以描述幼虫扩散的所有特性（Cowen et al，2006）。通过给模型大量的粒子来模拟幼虫，用概率论的方法实现随机性，就能收集幼虫从开始（产卵）到终点（附着）的扩散轨迹。例如对墨西哥湾的珊瑚幼虫扩散路径的研究，就是通过对不同石油平台上附着的珊瑚进行统计分析，确定可能的路径，之后又通过对附近海域浮游动物的研究，发现了珊瑚幼虫，验证了该路径的准确（Alexis et al，2001）。

2.2.4 动力学模型方法 动力学模型主要适用于目标生物在相关时间尺度下的行为是由海洋环流来驱动的研究，适用于对珊瑚幼虫扩散模式的研究，它可以考虑幼虫扩散和附着的临时变量（Paris et al，2007）。现在，由实际潮流耦合幼虫种群参数的模型可以提供一系列不同空间尺度下的幼虫扩散路径，但这些扩散通过当今的实验方法是无法量化的（Cowen et al，2006）。

Alexis Lugo-Fernandez等（2001）运用动力学模型对墨西哥湾的珊瑚幼虫的扩散进行了推算，提出了幼虫的扩散是受5个可能的驱动力驱动。这些驱动力可以驱使珊瑚幼虫在墨西哥湾海域往返运动，只有约43%的幼虫能离开海湾，这意味着大多数珊瑚礁幼虫可以保留在出生地。幼虫的扩散可能也会受到密西西比河的影响，以及低盐、低温、高沉淀的限制甚至石油和天然气平台的羽流的影响。

Donald等（2006）运用动力学模型对约翰斯顿珊瑚幼虫的扩散动力和路径进行了研究，认为幼虫的扩散与海流有直接关系，幼虫扩散受亚热带的逆流和夏威夷逆流两个海流的影响。幼虫从约翰斯顿环礁长距离扩散到达夏威夷群岛有两个通道，一个通道在靠近法国的护卫浅滩，另一个通道靠近夏威夷的考艾岛。

2.2.5 生物动力学模型方法 更详细的细节由生物 — 动力学模型来提供，相对其他方法来说，生物 — 动力学模型方法与真实世界相关性不是那么直接。动力学模型的经验基础通常包括边界条件和由大气模型提供的环境因子。动力学模型也可以通过同化一系列的物理观测数据，比如水文观测数据或者浮标观测数据，使模型更准确、更有效。而生物 — 动力学模型的生物部分可能通过实验数据或者现场观察幼虫的特性来保证真实的幼虫扩散和模型预测之间的关联性（Werner et al，2007）。Baums等（2006）建立了一个生物 — 动力学模型，研究莫纳海峡的幼虫扩散，结果显示莫纳海峡两边的珊瑚幼虫很少发生交换。分析其原因，是由于在幼虫产卵季节，莫纳海峡通常有漩涡形成，阻止了幼虫的扩散。

以上所介绍的每种研究方法，根据具体的情况，各有其最适合的时间和空间范围（Jones et al，2009）。直接跟踪观察法适合小范围、短时间研究幼虫扩散。种群遗传学方法虽然不适合于数量众多的珊瑚群落的研究，但它可以比较远距离小种群之间的联系，所以在无法直接跟踪幼虫，又没有结合模型研究的情况下种群遗传学方法研究珊瑚礁连通性是非常有价值。新的分子学方法如同位素标记幼虫，为跟踪大量的幼虫提供了有效的方法，其他方法如生物物理模型研究可以模拟研究很多年代以及长距离的幼虫扩散。

3 我国珊瑚礁连通性研究展望

综上所述，在过去的10多年里，国外珊瑚礁连通性的研究取得较大进展，研究方法也多元化，动力学模型已经初步应用于该方面的研究，珊瑚礁连通性的研究在保护区的设计和管理中应用越来越广泛，效果也日益凸显。中国珊瑚礁连通性研究处于起步阶段，研究工作也不多，发表的文献资料也很有限，如珊瑚幼虫扩散方面仅对南海北部珊瑚幼虫的扩散路径进行了模拟（王道儒等，2011）。还有许多问题有待研究，如珊瑚幼虫的扩散与海流的关系、珊瑚幼虫的扩散路径，珊瑚群体间（群体内）遗传分化、遗传距离、基因流以及我国海域珊瑚幼虫扩散走廊的保护等。

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Progress in Studies of Connectivity among Coral Reefs

WU Rui （Hainan Academy of Ocean and Fisheries Sciences， Haikou 570125）

AbstractPrevious studies of the connectivity among coral reefs during recent 20 years in other countries were reviewed. Methods of studying the connectivity among coral reefs were summarized. The significance of the “study of connectivity among coral reefs” to ecosystem management of coral reefs was described. Studies of the connectivity among coral reefs have just started in China， leaving a large gap between China and foreign countries. Future studies should be strengthened in the diffusion path of coral larvae， genetic differentiation within and between populations， genetic distance， and gene flow. The corridors of coral larvae diffusion in the territory of China Sea should be protected.

Key wordsCoral reef；Connectivity； Research progress

doi:10.3969/j.issn.1673-3290.2016.01.13

收稿日期：2015-09-19

基金项目：海南省自然科学基金资助（20154179）

作者简介：吴瑞（1964-），女，高工，博士，从事海洋生态研究。E-mail：wurui hk@sina.com