植物克隆整合的生态学效应研究概述

石 艳，李 阳，毛少利，王宇超，毛祝新，李 倩

(陕西省西安植物园，西安710061)

植物克隆整合的生态学效应研究概述

石 艳，李 阳，毛少利，王宇超，毛祝新，李 倩*

(陕西省西安植物园，西安710061)

各个分类群和几乎所有的生态系统类型中克隆植物均普遍存在,并且在很多生态系统中处于优势或者主导地位,发挥着重要的功能。克隆分株间在形体上(如匍匐茎和根状茎等)的相连，使得物质和资源(如糖类、矿质养分、营养物质、和水分等)可以在分株间运输和转移。克隆植物通过克隆生长在生理响应、生长发育和繁殖行为等诸多方面表现出一定的特殊性,例如：生理整合效应、风险分摊效应、表型可塑性、劳动分工、觅养特性、弱化的自疏现象以及对环境资源异质性的适应等，因此，克隆植物能够更加有效的摄取和利用空间和资源，并最终增加种群的整体适合度。在此我们总结了克隆植物生理整合生态学效应相关的研究成果，并对未来的研究提供了一些建议。

克隆植物；生理整合；生态学效应

从广义上讲，自然生境条件下具有克隆性的植物称为克隆植物(clonal plants)，而不具有克隆性的植物则是非克隆植物(non-clonal plants)[1]。按狭义的理解，克隆植物仅指具有克隆生长习性的植物，而非克隆植物则不具备克隆生长习性[2]。克隆植物几乎分布于所有的生态系统类型中，而且常常在一些群落和生态系统中处于主导或者优势地位[3]。

自Salzman在Science上发表有关克隆植物的生境选择论文以来，克隆植物一直是植物生态学的研究热点[4]。克隆植物通过克隆生长在生理响应、生长发育和繁殖行为等诸多方面表现出一定的特殊性,例如：生理整合效应、风险分摊效应、表型可塑性、劳动分工、觅养特性、弱化的自疏现象以及对环境资源异质性的适应等[5,6]，因此，克隆植物能够更加有效的摄取和利用空间和资源，并最终增加种群的整体适合度。克隆分株间相连的匍匐茎或者根状茎使生长在异质性环境中的分株能够实现物质和资源(如糖类、矿质养分、营养物质、和水分等)的转移，从而使分株间产生克隆生理整合[7]。目前对克隆植物母株与子株或年龄一致的姊妹分株等同源分株之间资源传输途径、生理整合格局和整合发生条件[8]及克隆植物生理整合作用的过程机制和影响因素[9]等方面都有了较多研究与关注。

时空异质性在自然界中普遍存在，是自然环境的基本属性。生态学家长期以来一直十分关注异质性问题，并进行了大量的研究工作。例如无论在时间还是空间上光照、水分和养分等植物生长和繁殖的必需资源及其所处的温度、湿度和干扰等环境条件均是异质性的，即使在很小的尺度范围上，这种异质性也存在[10]。植物生长所必需资源在空间上分布的异质性除因梯度变化造成外，还表现为斑块性(patchiness)，斑块性即斑块内部资源水平相对一致，而斑块之间差异很大，而且这种斑块异质性还体现在与植物生长和繁殖相关的区域、生态系统、群落、种群、个体和构件等不同尺度上[10]。植物获取和利用必需资源的难度因为环境异质性的普遍存在而显著增加[5,6]，植物在长期的进化生长过程中会对所处的环境条件形成一定的适应策略。必需资源的吸收和利用在植物的生长、发育及其适合度的提高中发挥着非常重要的作用，环境异质性作为一种选择压力促使植物在进化过程中形成某种适应对策，来提高其整体适合度。许多研究表明克隆整合能够使克隆植物跨越并占据尺度不同的生境资源斑块，这种情况在胁迫环境下尤为明显[10]。

目前克隆植物生理整合研究主要通过根状茎或匍匐茎的“切断实验”(cutting experiment)，分株的“遮荫实验”(ramet-shading experiment)和“去叶实验”(defoliation experiment)等人为干扰处理，再结合生物量等指标间接揭示克隆植物分株间克隆整合格局；也有采用形态功能变化方法和同位素及染料示踪方法等直接观测分株间的整合格局[9]。

1 克隆植物的可塑性

光照、水分和矿质元素等对植物生长必需的资源在自然界中呈异质性分布。决定克隆植物分株空间格局的间隔子长度、分枝强度和分枝角度等特征，会随着克隆植物所处异质性生境中的局部环境状况及环境质量发生变化，我们将这种响应称为克隆植物形态可塑性[11]。通过这种方式克隆植物可以改变整个克隆分株的空间格局，在资源水平比较丰富的小生境斑块中选择性的放置更多的克隆分株，促进整个克隆植株对异质性分布资源的获取。克隆植物的形态可塑性不仅包括水平放置的分株空间格局的可塑性，还包括克隆分株自身的可塑性[5,6]，例如不同光资源条件下，绢毛委陵菜(Potentilla sericea)的匍匐茎总长度、分株数目和叶柄长度等都发生了变化，表现出一定的克隆形态可塑性[12]；在不同水分条件下，木本克隆植物斑苦竹的叶面积、分株高度及间隔子长度均出现了显著差异[13]。

一定尺度范围内，如果环境中的资源供给呈现时间异质性，那么由“缓慢的”形态可塑性提高克隆植物资源获取效率的可能性不大，在这种情况下，克隆植物可能会通过“快速的”生理可塑性更有效地响应环境异质性[14]。植物通过调整自身生理机能来适应环境条件改变的能力称为生理可塑性，通过根系对养分吸收的研究证实，植物的生理反应比形态反应更为迅速[14]。位于富养斑块的欧亚活血丹(Glechoma hederacea)克隆分株，能够强有力的吸收和利用土壤生境中的营养和资源，而且还能够把获取的资源传输给位于该斑块以外的其它克隆分株；异质养分情况下，对2种草本植物紫羊茅(Festuca rubra)和黄花茅(Anthoxanthum odoratum)相对竞争力的研究发现，根系生理吸收能力的增加即生理可塑性的的影响要高于形态可塑性[15]。但二者是相互补充的，不存在谁替代谁的问题，它们的表达可能与土壤养分异质性密切相关。

2 克隆植物的内分工

在资源交互斑块性生境中，相连的克隆植物各分株可能处于不同的环境资源斑块。克隆分株专化吸收其所处生境斑块中比较丰富或比较容易吸收的资源，然后再与相连的但不属于该斑块的其它分株共享资源，从而形成与经济学上劳动分工相类似的一种现象[16]，称为克隆植物的劳动分工(Division of labor)或功能分工。劳动分工是克隆植物生理整合的一种复杂表现形式，而生理整合则是克隆分株劳动分工或功能特化的基础，但并不是克隆植物在生境资源呈斑块状分布时，内部就一定会发生基于生理整合的劳动分工。发生劳动分工需要具备两个基本条件：一是资源在克隆分株间可以传递运输，而且这种运输具双向性；二是克隆分株发生形态或生理上的功能特化，利于获取资源[17]。当然这只是克隆内分工发生的一般条件，还受到许多具体资源条件的限制，例如de Kroon等研究发现，在生境资源异质且互补情况下，相连沙生苔草(Carex praeclara)克隆分株的特化吸收和生理整合只针对水分，观察不到氮素的变化[18]。

处于空间异质，时间相对稳定的生境斑块中，克隆分株可能会形成功能特化，进而在克隆植物内部发生劳动分工，提高其吸收利用空间异质性生境中有限资源的能力，从而使整个克隆植物获益。克隆植物表型可塑性经常会发生在空间异质性生境中[19]，例如，处于高养分低光照小生境的克隆分株与生活在低养分高光照小生境中的克隆分株相连时，前者会把更多的资源分配给地下部分，增大根冠比，相反，生活在低养分高光照小生境中的克隆分株则把更多的资源分配给地上部分，减小根冠比。同样，生长于高光照低养分小生境的克隆分株会把光合同化产物传输给与其相连的生活在低光照高养分小生境中的克隆分株，同它共享，而生活在低光照高养分小生境中的克隆分株也会把养分传递给前者。增加富养斑块中资源吸收器官生物量的“趋富生长”行为，促进了克隆分株器官专化吸收较为丰富的资源，进而通过生理整合作用使整个克隆植株受益，这与非克隆植物在某一资源缺乏时的行为方式不同，资源缺乏时，克隆植物通常把较多的资源分配给能够获取这一资源的器官，即“趋贫生长”，且吸收利用效率也较非克隆植物高。因此通过分株的克隆内分工，克隆植物可以更有效的利用异质性分布的资源[16,17]。

3 克隆植物的觅食行为

觅食行为是指生物在其生境内所进行的搜寻必需资源的过程[11]。广泛的克隆植物生理整合可使新生分株积极、有效地对异质性生境作出响应，形成与生境异质性相符合的分株形态和空间放置格局，迅速占据适宜的生态空间，与动物觅食行为类似[11]，有利于提高基株整体适合度与稳定性。一般情况下由间隔子长度、分枝角度和分枝频率的变化来决定克隆分株在生境中的选择性放置[16]。觅食行为是克隆植物生长格局与异质性生境内必需资源分布格局之间的完美协调。表型可塑性和生长响应等是觅食行为的表现形式，觅食行为的物质基础是资源在克隆分株间的分配，其最终目标是选择恰当的资源获取方式或对策，通过损-益(Cost-benefit)分析使净收益达到最大，并最终提高克隆植株整体适合度。

当生境中的资源分布在时间和空间上相对均质时，无论资源水平高还是低，克隆植物的觅食行为均不明显。均质生境下，每个克隆分株遇到的微生境资源丰度基本一致，克隆植株一般不会通过形态可塑性变化(间隔子长度、分枝强度和分枝角度等的改变)来调整分株放置格局，此时，维持基株在生境中生存和生长的主要机制是克隆植株内部的生理整合。相反，当生境中的资源分布在时间和空间上呈现异质性时，克隆植物不同觅食策略表现出来一定的优势。研究发现，与生长在干旱斑块内的结缕草克隆分株相比，生长在水分相对丰富生境斑块内的分株，叶片宽度和叶面积增大趋势明显[20]。Oborny所作的经典模型同时考虑了时空两个方面的变化对克隆植物觅食行为的影响[21,22]，环境的时空可预测性，显著影响克隆植物觅食策略的成败，间隔子长度、分枝强度和分枝角度等有关生长效率的指标甚至在很小的时间尺度上也会发生明显改变，这个模型充分考虑了资源极端丰富和极端贫乏的生境中克隆植物觅食行为的影响因素。因此，研究克隆植物觅食策略时，精确、定量地分析生长格局在异质性生境中的调整方式尤为重要。

4 克隆植物的风险分摊

克隆植物缺少遗传多态性，因此整个植株的灭绝风险主要是通过增加具有潜在独立生存能力的克隆分株来分摊。另外，克隆植物的连接结构同时具有营养资源的贮藏功能，这在时间异质性生境中的作用尤为明显，生境资源丰富时，连接结构吸收储存多余的资源，然后在资源缺乏季节释放，供植株利用，可使克隆植物生长受异质性环境的影响降低，从而在时间变化的环境中降低克隆植株灭绝的风险；当生境内资源分布在时间和空间上均一，且资源水平较低时，克隆植株尽可能多地吸收有限的资源来支持整个克隆植株，这对于维持整个克隆植株的持续生存和分株的繁盛，以及分摊死亡风险具有十分重要的适应性意义。在冻原地带生长的多年生根茎型毕氏苔草(Carex bigelowii)通过寿命较长的根状茎相连[23]，在相互连接的克隆分株中，只有近几年的年轻分株具有地上枝叶，具备光合同化功能，而其余大部分分株只有地下茎和根。在一个相当大的生境范围内，这些无叶分株通过根茎和根与有叶克隆分株连接在一起，无叶分株无法合成光合同化产物，但可通过根和根茎摄取地下资源，例如土壤养分和水分等，供给有叶克隆分株，满足其同化过程的需要，而有叶分株则把光合作用形成的同化产物供给无叶分株用来维持其生长。克隆分株间的劳动分工有利于增加植物在异质性生境尤其是寒冷和贫瘠等胁迫环境中的适合度，从而降低整个克隆植株的死亡风险。克隆植物根据所处生境的生态条件，进行有性和无性生殖的利弊权衡，降低生存风险。

克隆生长类型和所处的生境异质性不同造成克隆植物具有不同的风险分摊形式、机理和对策[8]。风险分摊的不同方式说明对克隆整合不同格局的选择，克隆生长对环境异质性的反应即利弊间的权衡决定了分株间独立或中间连接物的断开，这一进程又直接影响到整个植株实现风险分摊的时间，利于减少资源空耗及提高整个克隆植株适合度。在环境条件较为恶劣的生境中，克隆植物尽可能地将分株扩散到大的空间，并且使各克隆分株营独立生活，用这种方法将整个克隆植株的死亡机率分摊到各个分株，从而保持植株在生态和进化上的优势。研究发现，竞争压力较大的环境中，由于环境胁迫经常发生，克隆分株间发生生理整合的可能性显著降低。例如：毛乌素沙地中的匍匐茎禾草拂子茅(Calamagrostis epigeios) 因气候干旱、干扰强烈，仅以克隆分株的形式对异质性水分供给发生响应，不发生生理整合，分株的独立有利于其沙地环境中实现风险分摊，最终使整个克隆植株的存活机率提高[24]。因此，风险分摊影响生理整合的存在、强度和时间。

5 克隆植物生态学效应研究展望

植物克隆性状是植物的一种重要功能性状，其大多数既是响应功能性状，又是效应功能性状。作为响应功能性状，克隆植物性状将对相应的外界环境因子发生响应，体现出克隆植物对所处环境的适应性，从而影响克隆植物的整体适合度；作为效应功能性状，克隆植物性状将对其所组成的生物群落和生态系统产生效应，从而影响生物群落的组成、结构和动态，以及生态系统的组成、结构和功能，进而影响生态系统的生产力和服务功能。克隆生理整合在整个研究中占据非常重要的地位，今后研究中，可从以下几个方面着手：

(1)目前研究克隆植物生理整合对外界环境的响应主要体现在个体水平，克隆植物生态学研究更多的关注克隆植物的种群生态学、群落生态学、植物入侵等，有研究表明，植物在不同区域尺度范围内对外界生物和非生物因子作用的响应不同，那么研究不同尺度和区域范围内克隆植物生理整合在进化上会更具意义，今后研究可进一步深入研究更大尺度范围上的生理整合。

(2)克隆植物通过克隆扩展可侵入到不同生境斑块，这样可能会影响入侵地土壤营养状况和微生物群落。有研究表明，克隆植物入侵使得土壤环境更有利于克隆植物自身生长，可提高入侵群落空地土壤碱解N和有效P含量，为荒漠植被恢复提供了前提[24]。因此，可以通过克隆植物改善入侵群落土壤环境，为其他植被的生长提供有效的土壤营养，进行植物群落的恢复。

(3)随着分子技术的发展，探索克隆植物生理整合生态学效应内部机制时也可以结合前沿的分子手段，例如，基因组测序、实时定量PCR、分子克隆、基因芯片等。

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Ecological Consequences of Clonal Integration in Plants

SHI Yan, LI Yang,MAO Shao-li, WANG Yu-chao, MAO Zhu-xin,LI Qian*

(Xi'anBotanicalGardenofShaanxiProvince,Xi'an710061)

Clonal plants exist in different plant communities and virtually all ecosystems.Vascular connections (e.g.stolons or rhizomes) of clonal plants can transport resources such as carbohydrates, water and nutrient between interconnected ramets.This feature has been long considered to be adaptive in all types of ecosystems, particularly in environments where resources or stressful factors are patchily distributed in both time and space.Owing to clonal integration, clonal plant species possess a series of peculiar performances: plasticity in response to local and non-local conditions, labor division with organ specialization for acquiring locally abundant resources, foraging behavior by selective placement of ramets in resource-rich microhabitats, and avoidance of intraclonal competition, etc.Clonal integration confers very profound ecological consequences to plants.Whereby clonal plants are able to efficiently cope with environmental variations: to alleviate local resource shortage, to buffer environmental stress and disturbance, to influence the competitive ability and invisibility, to even out the environmental heterogeneity and to alter species composition at the community-level, and so on.This paper presented a comprehensive review of researches on ecological consequences of clonal integration in plants based on a big body of literatures we could gather.

Clonal plants; physiological integration; ecological consequences

2015-06-10 基金项目：陕西省科学院青年人才培养项目(2013K-20;2015K-30)；陕西省科技厅农业攻关项目(2014K01-12-02)。

石艳(1983-)，女，硕士，助理研究员，主要从事植物生理生态学研究。

Q948.1

A

1001-2117(2015)05-0076-05

*通讯作者