MRI在术前评价消化道肿瘤T分期中的应用价值

董成来 秦建军

(郑州大学附属肿瘤医院/河南省肿瘤医院 胸外科 河南 郑州 450008)

准确的术前分期对肿瘤治疗方案的选择有至关重要的作用，针对患者不同术前临床分期而采取的个体化治疗方案对其生存质量影响也截然不同，因此明确术前肿瘤的分期就显得尤为重要。肿瘤浸润深度的评估(T 分期)是术前临床分期中最重要也是饱受争议的一部分，目前临床常用的T 分期评估方式:超声内镜、CT，但因其自身局限性，二者在术前T 分期中评估效果并不理想。超声内镜(endoscopic ultrasonography，EUS)一度被认为是判断肿瘤浸润深度最可靠的手段，但EUS 评价T分期中存在两大缺陷:①不能评估管腔狭窄、闭塞的瘤体。②评估质量与操作者的个人技术有很强相关性，主要依赖操作者的技术;CT 不能区分消化道管腔的管壁解剖结构，评价分期的准确率低，主要用于判断有无肿瘤淋巴结及远处转移。由于MRI 具有相对无创、无辐射、较高软组织分辨率等优势已越来越多的应用到消化道肿瘤的T 分期中，尤其在直肠癌术前分期及放化疗后再分期方面具有较高的准确率。目前，美国NCCN已将盆腔MRI 作为诊断直肠癌术前分期的主要影像学检查方法，并有望在评价胃癌及食管癌术前T 分期中发挥更大的作用，现将MRI 用于评价消化道肿瘤术前T 分期综述如下。

1 消化道肿瘤T 分期的现状

消化道肿瘤是我国最常见的肿瘤，恶性程度较高，起病较隐匿，多数就诊时已属中晚期，相当一部分患者术中发现肿瘤已外侵，无法行根治性切除，如何早期发现肿瘤、准确术前分期从而指导患者进行个体化治疗已成为肿瘤治疗的焦点，消化道肿瘤术前T 分期即原发肿瘤浸润深度，多通过影像学进行大致判定。目前临床常用术前T 分期评估方式:EUS、CT。文献表明EUS 评价T 分期和信号的衰减及个人操作技术相关，主要判断早期表浅肿瘤，其判断直肠癌T 分期准确性可达69%～97%［1］。同时，EUS 在早期胃癌术前T 分期的诊断也具有较高的准确率，研究表明EUS 评价胃癌T 分期可指导临床医师的诊治［2］，但其在评价晚期肿瘤或明显狭窄的肿瘤方面并不理想。CT 不能区分消化道管壁的解剖层次，但其在评价中晚期肿瘤T分期的准确性要高于EUS［3］。

2 MRI 在评价消化道肿瘤T 分期中的应用

MRI 因其具有相对无创、无辐射、较高的软组织分辨率等优势，已广泛应用于消化道肿瘤的术前分期，尤其是在直肠癌的术前、化疗前后分期对比方面具有较高的准确度。胃癌、食管癌因与直肠癌具有相似的解剖层次结构，在分期上也遵循相同的原则，近年来已有研究评价MRI 在胃癌分期中的应用价值。但MRI 用于食管癌的术前T 分期尚无较多研究，但已有对离体食管标本显像进行T 分期的探索性研究，相信随着MRI 技术的发展，其在食管癌术前分期应用方面必将会受到重视。

2.1 MRI 在评价直肠癌术前T 分期中的应用 直肠位于盆腔，位置较固定，周围脂肪组织较多，直肠蠕动较弱，不易产生运动伪影，加上体部线圈、相控阵线圈的应用，MRI 因能清晰显示直肠的管壁结构(黏膜、黏膜下层、肌层、外膜)及周围直肠系膜筋膜，目前已广泛应用直肠癌的术前T 分期中。

MRI 于1986年首次应用于直肠癌的术前分期，但由于其采用的单一体部线圈导致分辨率低不能区分直肠的管壁结构，与CT 判断T 分期准确率无明显差异。近几年随着最新的相控阵线圈应用，MRI 分辨率明显提高，能清晰显示肿瘤对直肠管壁的浸润细节，使MRI 判断直肠癌T 分期准确率达到65%～86%，采用直肠内线圈，其准确率可提高至71%～91%［4］，但由于视野的限制及信号在小范围内衰减，直肠内线圈不能完全显示直肠外脂肪组织、直肠系膜筋膜及淋巴结，而且当肿瘤较大致管腔明显狭窄或高位直肠癌来说，直肠内线圈通过困难限制其应用［5］。

EUS 一度被认为是判断肿瘤浸润深度的最佳检查手段，近些年来相关临床研究评价MRI 与EUS 在判断肿瘤T 分期中的优势，研究认为MRI 与EUS 判断肿瘤T 分期的准确性相近，但因MRI 具有更广阔的视野，可清晰显示肿瘤周围结构与相关脏器的关系，在评价T3 与T4 等进展期肿瘤更具优势［6－8］。临床上判断T2 与T3 期肿瘤是判断是否术前行新辅助治疗的关键。MRI 判断T3 可靠的标准:肿瘤穿透低信号的肌层，呈结节样突出于高信号的肠周脂肪中［9］。肌层的不连续及肠周脂肪的毛刺样异常信号影不能作为肠周脂肪侵犯的依据，因为肌层的不连续可能是直肠本身血管穿透肌层导致，而异常的毛刺样信号影可能是单纯的炎性反应和纤维化引起，这一错误常会导致临床上将部分T2 患者过分期为早期T3［110］，磁共振灌注加权成像(PWI)和弥散加权成像(DWI)可能会有助于区分肿瘤与纤维化，但仍需要有进一步的研究证实。

总之，MRI 可准确的预测术前直肠癌T 分期，已成为直肠癌术前必不可少的检查手段，它对决定个体化的治疗方案及指导手术方式都有重大意义，但仍有许多问题没有解决，例如如何更准确的区分T1 与T2 期、T2 与早期T3 的病变，这需要MRI技术进一步的发展和更多的研究去证实。

2.2 MRI 在评价胃癌术前T 分期中的应用价值 MRI 应用于胃癌的术前T 分期的研究相对较少，因为胃因受解剖位置的限制，容易受到呼吸及胃肠蠕动的影响，MRI 上难以避免的会产生运动伪影，从而影响图像的清晰度，尚没有成为临床上常规的影像检查手段［11］。MRI 应用于胃癌浸润深度的研究首先开始于体外研究，Palmowsk 等［12］在体外运用4.7TMRI 检测离体的胃肿瘤标本，可清晰的将正常胃壁分为信号不同的3 层结构，最内层为黏膜层、中间为黏膜下层、外层固有肌层及浆膜，这与病理结构相一致，然而其判断T 分期准确率仅仅在50%～74%之间，Palmowsk 将其原因归结于MRI 不能很明确的区分开固有肌层与浆膜下组织及浆膜层，从而将pT2 过高分期为pT3，致使判断T 分期的准确性下降。但这项体外的探索性研究证实了MRI 可清晰的显示胃壁的解剖层次，使MRI 临床上判断胃癌术前T 分期成为可能。

近年来，随着MRI 技术的发展，较多临床研究开始致力于评价MRI 在胃癌术前T 分期中的价值。临床上，MRI 不能像之前那些体外研究将胃壁精确分为4 层结构［13］，但结合多种序列，MRI 可清晰显示肿瘤对胃壁浸润情况，特别是动态增强联合减影技术的应用。Huo X 等［14］运用动态增强联合减影技术，研究认为正常管壁结构依次由内向外强化，在不同扫描期可清晰的显示管壁结构，可精准判断肿瘤的浸润深度，同时在迟扫描期可清晰观察管壁外结构，对于判断进展期胃癌分期有较高的价值，在随后的研究中同样证实了动态增强及减影技术对于判断胃癌术前分期的价值［15－16］。近年来尚有研究显示DWI有助于判断胃癌术前T 分期，可作为MRI 检查的常规序列，特别是对于中晚期的肿瘤更具意义［17］。

2.3 MRI 在评价食管癌术前T 分期中的应用价值 MRI 用于食管癌的术前T 分期研究较少，这是因为食管位于胸腔，管壁较薄，周围脂肪组织减少，易受呼吸及心脏搏动的干扰，获得的图像模糊，影响对食管的观察，使得MRI 一直未成为食管癌常规的术前检查手段。

Yamada 等［18］在1997年首次利用4.7TMRI 检测离体的食管癌标本，结果显示在体外MRI 可清晰的将正常食管壁为6～8 层信号强度不同的结构，并且认为与其病理解剖分层有着高度的对应关系，该研究数据显示MRI 判断T 分期准确率可以达到94%。Yamada 的研究表明了MRI 应用临床判断食管癌T分期的可能性，但4.7TMRI 应用临床患者无疑是难以承受的，在随后的研究中Yamada［19］采用1.5T 高分辨率MRI 证明可将食管管壁分为8 层信号不同的结构并与食管管壁解剖结构有高度对应关系，可准确预期食管癌T 分期。上述研究证实了MRI 判断食管癌T 分期的可行性，其有望成为临床判断T 分期的主要影像学检查手段。

2005年Riddell 等［20］首次将MRI 应用于术前食管癌的临床T 分期，结果显示采用1.5TMRI 在T2WI 上可将食管壁分为3 层信号不同的结构，分别对应低信号的黏膜层、高信号的黏膜下层、低信号的肌层，根据肿瘤侵及不同的信号层来判断食管癌浸润深度，因该研究因受呼吸及心脏搏动影响，图像伪影较重，且入组患者仅有10 个，而且并非所有患者在MRI 上都可显示食管壁的3 层结构，但该研究证实了利用T2 加权成像技术可清晰的显示肿瘤对食管壁浸润细节，可以作为另一项食管癌术前非侵入性分期手段，在随后Riddell 等［21］进行的研究提出了同样的观点。近些年来，MRI 用于食管癌术前分期的临床研究较少，尚未有突破性的临床研究出现，亦有报道称MRI 内镜技术对T 分期的准确性可达到85.7%［22］，但有过高分期的倾向，且入组例数太少，尚需进一步的研究证实。

3 小结

总之，虽然MRI 对软组织有着高清晰的分辨率，可清晰的显示消化道等空腔脏器管壁的解剖层次及肿瘤对管壁的浸润细节;同时MRI 无辐射损伤，更易被广大患者所接受，但其仍有亟待解决的问题，如怎样更有效地避免呼吸、运动所致的伪影，如何在保证图像清晰度的同时减少扫描的时间，以便让患者有更好的舒适度等。相信随着MRI 技术的发展，更多的序列会应用到消化道肿瘤的T 分期中，指导我们临床实践。

［1］ Aljebreen A，Azzam N，Alzubaidi A，et al.The accuracy of multi－detector row computerized tomography in staging rectal cancer compared to endoscopic ultrasound［J］.Saudi J Gastroenterol，2013，19(3):108－112.

［2］ Mocellin S，Pasquali S.Diagnostic accuracy of endoscopic ultrasonography (EUS)for the preoperative locoregional staging of primary gastric cancer［J］.Cochrane Database Syst Rev，2015，2:cd009944.

［3］ Feng X Y，Wang W，Luo G Y，et al.Comparison of endoscopic ultrasonography and multislice spiral computed tomography for the preoperative staging of gastric cancer－results of a single institution study of 610 Chinese patients［J］.PloS One，2013，8(11):e78846.

［4］ Heo S H，Kim J W，Shin S S，et al.Multimodal imaging evaluation in staging of rectal cancer［J］.World J Gastroenterol，2014，20(15):4244－4255.

［5］ Samee A，Selvaseka C R.Current trends in staging rectal cancer［J］.World J Gastroenterol，2011，17(7):828－834.

［6］ Arico A，Ferraresso S，Bresolin S，et al.Array－based comparative genomic hybridization analysis reveals chromosomal copy number aberrations associated with clinical outcome in canine diffuse large B－cell lymphoma［J］.PloS One，2014，9(11):e111817.

［7］ Samdani T，Garcia－Aguilar J.Imaging in rectal cancer:magnetic resonance imaging versus endorectal ultrasonography［J］.Surg Oncol Clin N Am，2014;23(1):59－77.

［8］ Halefoglu A M，Yildirim S，Avlanmis O，et al.Endorectal ultrasonography versus phased－array magnetic resonance imaging for preoperative staging of rectal cancer［J］.WJG，2008，14(22):3504－3510.

［9］ 周钟珩，崔延安，黄海青，等.术前MRI 对直肠癌分期和侧切缘的预测价值［J］.中国临床医学影像杂志，2011，10(22):716－719.

［10］ Sun Y S，Li X T，Zhang X Y，et al.Preoperative staging of rectal carcinoma with high－resolution MRI:correlation with histopathologic findings［J］.Zhong Hua Wai Ke Za Zhi，2012，50(3):207－210.

［11］ Hwang S W，Lee D H.Is endoscopic ultrasonography still the modality of choice in preoperative staging of gastric cancer［J］.WJG，2014，20(38):13775－13782.

［12］ Palmowski M，Grenacher L，Kuntz C，et al.Magnetic resonance imaging for local staging of gastric carcinoma:results of an in vitro study［J］.J Comput Assist Tomogr，2006，30(6):896－902.

［13］ Liu S，He J，Guan W，et al.Preoperative T staging of gastric cancer:comparison of diffusion－ and T2－weighted magnetic resonance imaging［J］.J Comput Assist Tomogr，2014，38(4):544－550.

［14］ Huo X，Yuan K，Shen Y，et al.Clinical value of magnetic resonance imaging in preoperative T staging of gastric cancer and postoperative pathological diagnosis［J］.Oncol Lett，2014，8(1):275－280.

［15］ 贾守强，王锦玲，李庆国，等.胃癌磁共振成像术前TNM 分期的临床应用价值［J］.中华消化病与影像杂志(电子版)，2013，4(3):4－7.

［16］ 田兆荣，郭玉琳，朱凯，等.3.0TMRI 在进展期胃癌术前T 分期中的应用［J］.中国医学影像技术，2013，3(29):433－436.

［17］ Caivano R，Rabasco P，Lotumolo A，et al.Gastric cancer:The role of diffusion weighted imaging in the preoperative staging［J］.Cancer Invest，2014，32(5):184－190.

［18］ Yamada I，Murata Y，Izumi Y，et al.Staging of esophageal carcinoma in vitro with 4.7T MR imaging［J］.Radiology，1997，204(2):521－526.

［19］ Yamada I，Izumi Y，Kawano T，et al.Esophageal carcinoma:Evaluation with high resolution three－ dimensional constructive interference in steady state MR imaging in vitro［J］.J Magn Reson Imaging，2006，24(6):1326－1332.

［20］ Riddell A M，Hillier J，Brown G，et al.Potential of surface－coil MRI for staging of esophageal cancer［J］.AJR Am J Roentgenol，2006，187(5):1280－1287.

［21］ Riddell A M，Allum W H，Thompson J N，et al.The appearances of oesophageal carcinoma demonstratedhigh－ resolution，T2－ weighted MRI，with histopathological correlation［J］.Eur Radiol，2007，17(2):391－399.

［22］ Dave U R，Williams A D，Wilson J A，et al.Esophageal cancer staging with endoscopic MR imaging:pilot study［J］.Radiol，2004，230(1):281－286.