PET-CT在肺癌鉴别诊断中的研究进展

秦露平 程木华

述评

PET-CT在肺癌鉴别诊断中的研究进展

秦露平 程木华

肺癌的鉴别诊断一直是困扰影像工作者的一大难题，能准确地将肺癌与肺内良性病灶鉴别开来将会使临床很大程度上受益。正电子发射型计算机断层显像-计算机X线体层扫描（PET-CT）自问世以来，就已经开始投入到肺癌诊断与鉴别诊断的应用中。到底PET-CT对肺癌鉴别?诊断的价值如何以及其在肺癌鉴别诊断研究应用中有哪些发展方向？该文就PET-CT在肺癌鉴别诊断中的相关研究进展情况进行综述，主要介绍了PET-CT在肺癌鉴别诊断的应用现状、新PET显像剂的研究、PET-CT定量分析、PET-CT延迟显像以及药物介入PET-CT显像。

肺癌；正电子发射型计算机断层显像-计算机X线体层扫描；18F-脱氧葡萄糖；延迟显像；药物介入

目前肺癌是世界上发病率最高的癌症，也是导致人类癌症死亡的第一杀手。肺癌的早期诊断由于缺乏有效手段，因此影响临床及时采取有效治疗措施。CT是肺癌诊断的常用手段，但只是从病灶解剖学层面进行解释，因此对于早期功能就已发生改变的病灶而言缺乏优势。为了改善肺癌诊断效能，很早以前就已经有正电子发射型计算机断层显像-计算机X线体层扫描（PET-CT）在肺癌诊断中应用的报道，因为PET-CT能从功能和解剖学两方面更为全面地解释肺内病灶。但是，对于PET-CT在肺良、恶性疾病鉴别诊断的价值，尤其是肺癌与炎性病变的鉴别一直众说纷纭，为了更好地评价PET-CT在肺癌鉴别诊断中的价值，本文着重总结了近年来有关PET-CT在肺癌鉴别诊断中的相关研究进展情况。

一、PET-CT在肺癌鉴别诊断中的应用现状

PET-CT在肺癌的诊断、鉴别诊断、分期诊断、治疗疗效的评估等方面均具有很好的临床价值，目前临床应用最普遍的PET显像剂仍然是氟代脱氧葡萄糖（18F-FDG），国外一些关于肺癌的临床指南等都已明确18F-FDG PET用于肺癌诊断的价值，尤其是对于不确定性肺病灶的鉴别诊断意义更大［1］。Chang等［2］的研究表明18FFDG PET-CT诊断可疑孤立性肺结节的准确率、灵敏度及特异度都较高，分别为89%、88%及89%，显示出融合了代谢显像与结构显像的18FFDG PET-CT在孤立性肺结节良恶性鉴别中的较高价值。

然而，关于18F-FDG PET-CT在肺癌诊断中的准确性也不尽相同。最近的1篇基于70例研究的Meta分析中，18F-FDG PET诊断肺癌总的灵敏度和特异度分别为89%和75%，融合了CT后的灵敏性和特异性分别为90%和76%，但是在感染性肺疾病流行区域其特异度比非流行区域低16%，因此作者认为在感染流行区不建议18FFDG PET用于肺癌鉴别诊断［3］。Li等［4］回顾性分析了298例患者，发现18F-FDG PET-CT在肺恶性肿瘤探测的价值被高估了，由于选取的患者是来自肉芽肿疾病流行的中国北方，因此其特异性显得更低；另外，值得注意的是在一些高分化肿瘤、周围型肺癌、非胸膜侵犯的肿瘤、直径≤3 cm肿瘤、腺癌及非吸烟患者中18F-FDG PET-CT结果往往呈阴性。可以看出18F-FDG PET-CT对于肺癌诊断虽然灵敏度较高，但是由于存在假阳性及假阴性，其特异性及阴性预测值显得并不太高。

二、PET-CT在肺癌鉴别诊断中的相关研究

1.新PET显像剂的研究

为了解决上述临床实际应用中存在问题，学者们尝试了许多方法。一方面，为了减少18FFDG PET-CT在肺癌诊断中的假阴性，研究者应用了一些其他的PET显像剂来提高肺癌诊断的灵敏度。例如当肺内病灶18F-FDG摄取较低而CT征象又怀疑是恶性时，可以用氨基酸代谢类或腺苷类等PET显像剂，从肿瘤氨基酸代谢及肿瘤增殖情况等方面进行评价。目前常用的氨基酸及腺苷类显像剂主要是11C-MET及18F-FLT，有文献系统性比较18F-FLT与18F-FDG在肺癌诊断中的性能，发现18F-FLT PET诊断肺癌的特异度高于18F-FDG PET（0.7 vs.0.5），而灵敏度却低于18F-FDG PET（0.81 vs.0.92），两者从不同方面反映肿瘤生物学特性，若互为结合补充将会增加肺癌诊断可信度［5］。Xu等［6］用18F-FDG／18FFLT PET-CT多模态显像分析肺内3种病灶（肿瘤、结核及其它良性病灶），发现这种多模态显像在改善诊断效能方面具有临床价值，同时还使31.5%研究对象的临床决策发生实质性改变，12.3%发生部分改变。对于较少见的肺神经内分泌类肿瘤，有文献报道用显像剂68Ga-DOTA-peptides或18F-DOPA较18F-FDG，能更好显示神经内分泌肿瘤［7］。

另一方面，为了避免18F-FDG PET-CT在肺癌诊断中的假阳性，又不得不发掘探索更具特异性的PET显像剂。不同于其它氨基酸显像剂，L-3-18F-甲酪氨酸（18F-FAMT）由于含α-甲基成分，能选择性通过L型氨基酸转运体1（LAT1）转运，这种特性有助于18F-FAMT PET显像中肿瘤高度特异性摄取18F-FAMT［8］。Kaira等［9］报道18F-FAMT用于肺癌显像，结果显示18F-FAMT对于肺癌原发灶及淋巴结转移灶具有较高的特异性。由于18F-FET并不直接参与DNA的合成，而是被认为与DNA的补救合成途径有关，因此Minamimoto等［10］用能抑制腺苷磷酸酶降解并参与DNA的合成的49-［methyl-11C］-thiothymidine （11C-4DST）研究了其在非小细胞肺癌中的应用，较18F-FDG相比11C-4DST与肺肿瘤增殖情况的联系更为紧密，认为在非小细胞肺癌应用中11C-4DST PET-CT有可能成为一种非侵袭性的DNA合成显像。关于肿瘤特异显像剂一直是界内研究热点，还有部分研究探索了δ-阿片肽受体和μ-阿片肽受体、11C-Choline及68Ga-citratePET显像在肺癌诊断中的应用，但目前肺癌的PET显像剂主要限于代谢类，有关其他类型的显像剂有待进一步挖掘［11-13］。

2.PET-CT定量分析

在PET-CT定量分析方法在肺癌鉴别诊断的应用中，主要是标准摄取值（SUV）或病灶与本底比值（L／B）的测定，两者在肺癌诊断与鉴别应用中有一定价值。与目测法相比，Kim等［14］发现用半定量分析指标SUVmax并不能改善肺癌诊断准确率；而Veronesi等［15］发现用目测法甚至比用SUV准确率更高。这主要由于影响SUV的因素众多，包括受检者体型、标准测量时间、血糖水平、部分容积效应及感兴趣勾画等，因此SUV是否能真实反映病灶核素摄取情况还存在疑问。

为了提高PET定量分析的准确性，排除一些因素的干扰，学者们设计了一些SUV校正的方法，但实际所得出的结果也不尽相同。Kim等［14］用去脂体质量（LBM）校正后的SUVmax来诊断肺癌，发现并没有改善诊断效能。由于正常肝脏SUV比较恒定，Ming等［16］用肺病灶SUVmax除以肝组织SUVmax作为校正后的SUV，发现其在改善外周肺病灶诊断的准确率方面具有重要价值。Tylski等［17］比较了Tmax、Treg、Tmean、Tbgd 及Fit这5种不同肿瘤体积算法的准确性及稳定性，并且比较了这5种方法及是否用部分容积效应校正所得的10种SUV值，发现用Tbgd及Fit方法计算的肿瘤体积在5种方法中最为准确，同时基于Tbgd及Fit方法所得部分容积效应校正后SUV比SUVmax准确性更高、重复性更好。Tahari等［18］通过修改LBM算法的方程来校正SUV，发现修改LBM方程校正后的SUV可能更准确，随着越来越多的肥胖患者的出现，这种校正后的SUV是否能准确反映病灶18F-FDG摄取情况值得进一步大量评估。

3.PET-CT延迟显像

为了准确评价病灶葡萄糖代谢情况，在病灶18F-FDG趋于稳定时测量SUVmax才比较科学。大多数肿瘤对18F-FDG的摄取高峰时间在130～500 min，因此在注射18F-FDG 60 min后扫描，大多数肿瘤18F-FDG摄取并没达到高峰，不能真实反映肿瘤18F-FDG摄取情况从而导致一些假阴性结果。因此延迟显像开始被应用于临床，其在肺癌诊断中的应用价值到底如何，主要存在两种观点。由于延迟显像使本底放射性得到清除，所得图像质量更好，同时恶性病灶延迟显像SUV是趋于增加的，因此很多学者认为延迟显像对于肺癌与良性病灶的鉴别有价值［19-21］。然而，有许多文献怀疑延迟显像的价值，认为其并不能更好地鉴别肺良恶性疾病，主要由于延迟显像不能将肺癌与一些活动性炎症（如结核病灶及原发性肺淀粉样变等）区分，同时由于其在一些18F-FDG低摄取的肺病灶中应用受限等［22-25］。

为什么会存在以上两种观点？首先，在延迟显像中各研究选取的诊断标准不同，一般的标准有：SUVmax＞2.5，延迟显像SUVmax持续升高，或两者都有；有些研究将滞留指数作为一种参考指标，滞留指数（即ΔSUVmax%）＝100%× （SUV［delayed］－SUV［initial］）／SUV［initial］，但是用滞留指数定义恶性的绝对临界值存在一定差异；大部分研究将滞留指数＞10%作为临界值，有些研究以滞留指数＞0%为临界值，有些将SUVmax＞2.5和滞留指数＞0%结合起来鉴别良恶性，还有些将延迟显像的SUVmax作为参考；由于研究的这些标准不统一，导致各研究结果有所不同［26］。其次，延迟显像时间一般是18FFDG注射后2～3 h再行扫描，一方面各研究延迟时间不统一，另一方面有研究表明延迟时间2 ～3 h对于诊断SUVmax＜2.5的肺内病灶没有帮助，猜想将延迟时间改为5 h后却有可能改善诊断效能，这可能跟细胞18F-FDG摄取高峰所需时间有关，而一般肺癌细胞18F-FDG摄取高峰时间为几小时，最大可达5 h［27］。再次，在各研究中所选取肺内病灶的大小不统一，对于一些较小的病灶，可能机器本身分辨率的影响而导致偏倚。另外，由于不同研究所选取的人群有所差别，有些人群是选自肉芽肿病变高发区，而一些人群却来自相对低发的区域，这些肉芽肿病变高发区域的患者，双时相显像并不能将肉芽肿与恶性病灶区分开来。最后，由于肿瘤细胞与炎症细胞本身复杂的生理机制，例如肿瘤异质性、炎症复杂的演变过程等，对于这些目前尚不太清楚的研究中，我们对于延迟显像仍处于探索过程［26］。

目前，对于延迟显像的临床应用并没有一个共识，主要还是依据不同的肿瘤类型以及临床中遇到的具体情况进行判断到底是否行延迟显像。对于怀疑患肺癌的患者，延迟显像能使本底放射性得到清除，使病灶与本底的对比度增强，从而图像更清晰。但是，对于单时相显像已经明确诊断时，延迟显像就显得没那么必要。延迟显像还能用于病灶／本底较低的一些情况，例如对于肥胖、肾功能不好以及糖尿病控制不佳患者，由于本底高，图像质量不好，因此可以运用延迟显像［26］。另外，关于延迟显像在肺癌中的诊断标准以及延迟扫描时间有待进一步研究与探索。

4.药物介入PET-CT显像

无论是应用不同显像剂，还是目测法或半定量分析，亦或者是延迟显像的应用，都不能较好地将肺癌与炎症相鉴别开。我们可以从一个新的角度考虑问题，是否存在一种药物作用于肿瘤与炎症组织使其产生不同效应，从而将两者鉴别开来。对于药物介入在常规核医学影像应用并不陌生，例如用于鉴别肾动脉狭窄的卡托普利试验、心肌药物负荷显像以及肾动态显像的利尿试验等。在PET显像中的药物介入显像仍在探索中，目前报道不多。药物介入在PET中的应用包括临床肿瘤患者化学治疗后用PET监测治疗效果及有无复发等，这也是PET药物介入在临床应用及科研中最常涉及的方面。然而，PET药物介入在肿瘤鉴别诊断方面却鲜有报道。

众所周知，PET-CT在肺癌应用中最多的显像剂是18F-FDG，因此在选择药物介入的时候首先考虑能影响细胞糖代谢类的药物。过氧化物酶增殖物激活受体γ（PPAR-γ）是配体介导的转录因子核受体超家族成员，在脂肪组织、肾上腺及脾脏中有明显表达，PPAR-γ与噻唑烷二酮类（TZD）或贝特类药物结合后具有调节脂肪细胞分化及葡萄糖稳定的作用。TZD是一类抗Ⅱ型糖尿病的药物，它通过激动PPAR-γ发挥胰岛素增敏及降血糖的效应。不仅如此，PPAR-γ还是一种重要的免疫调节剂，能抑制巨噬细胞炎症因子的产生并负向调节巨噬细胞活化从而达到抑制炎症的效应。鉴于TZD这种不同的效应——抗Ⅱ型糖尿病效应及抗炎效应，可以通过TZD的介入使肿瘤细胞与炎症细胞摄取FDG发生改变。

罗格列酮属于TZD的一种，早已在临床糖尿病患者中开始应用。2007年Kim等［28］在体外探究了PPAR-γ激动剂罗格列酮及NSAIDs类药物双氯芬酸对巨噬细胞及肿瘤细胞18F-FDG摄取的影响，罗格列酮处理后的小鼠RAW246.7巨噬细胞18F-FDG摄取没改变，而肺腺癌细胞株A549及鼻咽癌细胞株KB摄取增高，相应的葡萄糖转运体1（GLUT1）、葡萄糖转运体2 （GLUT2）及己糖激酶表达与18F-FDG摄取一致；而双氯芬酸处理后的巨噬细胞及癌细胞的18FFDG摄取降低40%～50%，相应的GLUT1、GLUT2及己糖激酶表达也降低。该研究表明罗格列酮作用后巨噬细胞与肿瘤细胞18F-FDG摄取发生不同改变，而双氯芬酸作用后巨噬细胞与肿瘤细胞18F-FDG摄取趋势一致。2009年Kim等［29］团队进一步深入研究了罗格列酮对肿瘤细胞以及巨噬细胞18F-FDG摄取的影响，他们分别从细胞实验、作用机制以及小动物PET模型三方面展示了罗格列酮对肿瘤以及巨噬细胞产生不同的效应；具体表现为药物作用后肿瘤细胞18FFDG摄取、GLUT1表达增高，巨噬细胞18F-FDG摄取及GLUT1表达降低，但体外动物PET模型显示药物作用后的肺癌移植瘤18F-FDG明显增加，而炎症肿块却变化不大；该研究证实了PPAR-γ激动剂在用18F-FDG-PET显像鉴别肿瘤与炎症具有潜力。对于体外细胞实验与体内动物实验的结果不尽相同，作者认为是由于所用药物剂量的原因所致，动物实验所用药物剂量可能只是短暂性抑制炎症相关细胞因子的产生，可能只是稳定或轻度减低巨噬细胞的18F-FDG摄取。Cheong等［30］继续完善该系列研究，研究了罗格列酮同类药物吡格列酮对肿瘤及巨噬细胞18FFDG摄取的影响，实验形式上延续了Kim等的研究。但是作者对实验设计做了改进，最终使得体内及体外实验结果趋于一致，体外细胞实验显示肿瘤细胞经吡格列酮介入后摄取18F-FDG增加，而巨噬细胞摄取18F-FDG减少，体外动物中18F-FDG PET亦呈现相似结果，表明吡格列酮的介入使得18F-FDG PET有潜力将肿瘤与炎症区分开来。尽管如此，临床中仍存在许多问题需要进一步研究。例如，当肿瘤与炎性结节摄取18F-FDG接近时，单一药物介入是否使两者摄取显像剂的差异足够区分开来。此外，药物介入时机、剂量、重复显像的辐射剂量等问题也需要进一步研究。

药物介入PET-CT显像方法的研究报道目前很少，还有许多问题需要进一步深入研究。例如在Kim等［28］及Cheong等［30］的研究基础上，我们能否将PET延迟显像与药物介入相结合，这样就避免了重复显像所致过多辐射剂量问题。此外，也可以寻找其他药物介入提高肿瘤及炎症细胞摄取显像剂的差异。药物介入PET显像作为鉴别诊断肺癌与炎症的一个新的思路，该方法探索的成果，由于没有涉及新药研究，具有比新显像剂开发更容易转化为临床应用的优势。

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Research progress of PET-CT in differential diagnosis of lung cancer

Qin Luping，Cheng Muhua.The Third Affiliated Hospital of Sun Yat-sen University，Guangzhou 510630，China

The differential diagnosis of lung cancer has been a challenge for imaging physicians.Accurately identifying lung cancer from benign pulmonary lesions can yield significant clinical benefit.Since the advent of PET-CT，it has been applied in the diagnosis and differential diagnosis of lung cancer.Clinical value and application orientation of PET-CT in the diagnosis and differential diagnosis of pulmonary cancer remain to be elucidated.In this study，research progress of PET-CT in differential diagnosis of lung cancer was summarized，mainly including present situation of the application of PET-CT in differential diagnosis of lung cancer，novel PET imaging agents，PET-CT quantitative analysis，PET-CT delayed imaging，PET-CT imaging before and after drug intervention.

Lung cancer；Positron emission tomography-computed tomography；18F-fluorodeoxyglucose；Delayed imaging；Drug intervention

简介：程木华，医学博士，教授、主任医师，博士生导师。现任中山大学附属第三医院核医学科主任，中山大学附属第三医院核医学教研室主任，中山大学医学影像核医学课程负责人之一，广东省中西医结合学会核医学专业委员会副主任委员，广东省医疗行业协会医学影像管理分会的副主任委员，中华医学会核医学分会治疗学组委员，中国医学影像技术研究会核医学分会委员，广东省医学会核医学分会常委，JNPC杂志编委，多个国内外杂志特邀审稿专家。精通单光子发射计算机断层成像术-计算机X线体层扫描（SPECT-CT）、正电子发射型计算机断层显像-计算机X线体层扫描（PET-CT）的各种疾病影像诊断及疑难杂症的影像分析；擅长甲状腺系列疾病诊治，尤其在甲状腺疾病的鉴别诊断，甲状腺癌、甲状腺功能亢进131I治疗和皮肤血管瘤敷贴治疗等方面具有丰富临床经验。主要从事分子核医学的基础及临床研究，获得国家自然科学基金以及省部科研基金等支持的多个科研项目，并参与多项国家、省市科研课题。近5年发表学术论文60多篇，其中SCI杂志收录论文10多篇，参编6本专著。1997年获中山医科大学医疗成果三等奖1项，2013年获计算机软件著作权专利1项，2014年获广东省科技成果奖三等奖1项。

2015-08-06）

（本文编辑：杨江瑜）

10.3969／j.issn.0253-9802.2015.11.001

510630广州，中山大学附属第三医院

通讯作者，程木华