大气水汽吸收

肖洪浪等

一、引言

传统理论认为植物通过根系从土壤中吸收水分，向上传输到茎、叶，以保证植物生长。然而，植物直接从大气中吸收水分的相关研究已有过两个世纪的不懈探索，实证了植物地上部分尤其是叶具有直接吸收利用大气水汽的能力，并逆向传输到根部和根际土壤，一些学者称之为“负蒸腾”。该方面工作极少研究植物大气水汽利用的生态水文过程、生理生态机制和水汽利用的定量评估，植物（尤其荒漠植物）对非饱和大气水汽利用的相关研究未见报道，而正是荒漠植物的相关研究更具有生态水文学、生态学的科学价值。

综合运用同位素水文学、生理生态学、分子生物学的先进技术和方法揭示荒漠植物利用大气水汽的机制，探讨荒漠植物对大气水汽利用的生态、生理、分子生物学的响应与适应性机理，实现非饱和大气湿度条件下荒漠植物大气水汽利用过程及其机制的基础科学创新。重点表现在下述三个方面：认识干旱区荒漠植物吸收和传输大气水汽的独特的水分利用方式；了解荒漠植物长期适应干旱环境进化成的大气水汽利用的特有生理、生态属性和功能；提出荒漠植物大气水汽利用识别技术和定量估算方法。

二、植物大气水汽利用重要进展

鉴于植物大气水汽利用的研究报道尚不多，尤其荒漠植物的更少，为此植物大气水汽利用进展的综述主要从一些重要研究结果、过程、生理生态响应、利用量估算、分子生物学思考及主要研究方法等六个方面阐述如下。

1.植物利用大气水汽的现象实证

植物利用大气水汽的研究并非一个新鲜的主题，大量的工作多是揭示了该现象的存在，表明大气水汽利用是植物生存的重要条件。植物利用大气水汽一方面是直接利用，即大气水汽进入植物体；另一方面是间接利用，如降低植物蒸腾。

300年前，Mariotte（1676）就曾研究过植物叶片的吸水现象，20世纪以来植物利用大气水汽的研究得到更多关注，证实了一些植物叶片可以从饱和水汽、雾、露等获得水分抵抗干旱胁迫（Breazeale，1930； Breazeale and Crider，1934；Brieley，1936；Stone，1957a，b；Duvdevani，1964；Boucher et al.1995；Breshears et al.2008；Limmet al.2009），认为水汽、云和雾都是植物的重要水源（Sveshnikova，1972；Bruijnzeel，1993），植物地上部分直接吸收的水分是不可缺少的水源（Oliveira et al.2005），其生态学意义重大（Burgess & Dawson， 2004）。

许多植物叶片都具有利用雾、露、水汽的能力，如西红柿、豌豆、甜菜、南瓜、薄荷等作物（Breazeale et al.1950；1951；Went，1960；Stone，1957；Duvdevani，1964），红杉、橡树、白杨等乔木种（Burgess and Dawson， 2004；Breshears et al. 2008）。热带附生兰会利用其气生根周围的组织直接吸收气态水（Capesius & Barthlott， 1975），郑玉龙等（2006）的模拟实验说明附生植物和非附生植物叶片都能吸收雾水。纳米布沙漠中的凤梨科植物可直接吸入水汽 （Martin & von Willert，2000；Andrade，2003；Benzing，1990），我国的沙生植物雾冰藜能利用凝结水（庄艳丽， 2008）。

植物间接利用大气水汽的实验研究证明植物叶表面的饱和水蒸汽或液态水可以有效降低叶-气水汽压差，降低气孔导度，缓解植物叶片内部水分亏缺，补充和阻止蒸腾水分损失，降低叶片萎蔫程度（Allen and Breshears，1998；Barradas & Glez-Medellin，1999；Breshears et al.，2005；Breshears et al.2008；Limm et al.，2009）。

2.植物利用大气水汽的过程——叶、茎水汽吸入、传输和驱动力

该过程的研究缺乏，可以区别为两类：一类是大气水汽在进入植物体前已经完成了从气态到液态的转化，如露水、凝结水等；二是水汽直接进入植物体参与水合过程。对于植物的吸收而言，前者仍然是对水的利用，与降水拦截利用没有本质差别，有一些工作结果；后者才是真正值得深入探讨的水汽利用，尤其对荒漠植物而言，但研究报道甚少。

基于水势理论的SPAC水循环研究，绝大多数是研究土壤水通过植物体到大气的单向传输过程。然而近年来的研究发现植物可以通过地上部分（叶片、茎）吸收水分，向下传输到茎、根、甚至到根系附近的土壤中，这个过程与蒸腾相反，被称为“负传输（negative transport）”（Jensen et al.1961）、“负蒸腾（negative transpiration）”（Stone et al. 1950；Clor et al. 1963）或“逆向蒸腾（reverse transpiration）”（Yates and Hutley，1995；Dawson，1998；Burgess and Dawson，2004）等。

一些试验结果认为SPAC中水分运移遵循水势理论，水分既可从土壤进入植物，释放到大气中（蒸腾）；也可从大气进入植物，释放到土壤中（负蒸腾）。Stone等（1950）发现当土壤含水量到达萎蔫点时植物可直接吸入大气水汽并传递到根部。植物叶片直接吸水的驱动力是叶片湿润时增大了表皮的渗透势 （Monteith，1995；Kertiens，1996），植物叶片吸收水汽的驱动力是叶片与大气水势差（Yates and Hutley，1995）。

Jensen等（1961）认为在叶-气界面上水从液态转变为气态，从而存在着最大的阻力，植物阻力排序为叶>根>茎；并以水-叶界面代替了水-气界面，用向日葵和西红柿验证了在适当的水势梯度下水分的正（从根进入，从叶出）反向（从叶进入，从根流出）运移都一样好，水分通过地上部分比根组织更容易，从而认为该系统中植物阻力排序为根>叶>茎。

加利福尼亚针叶林叶片吸收的露水可通过木质部反向输送（Burgess and Dawson， 2004），某些地段的雾水至少入渗到树木根区所处深度，并被植物吸收利用（Ingraham & Matthews， 1995）。西红柿叶吸收大气水汽的试验证明从雾中吸收水分的速率比饱和大气中更好，叶吸收的水分传输到根部并释放到根际的土壤中，仅通过叶从饱和大气的水分吸收西红柿便可长到成熟、开花、结果（Breazeale et al.1950；1951）。

3.植物对大气水汽利用的生理、生态响应

植物大气水汽利用和响应的工作仅在起步阶段，多是证明植物水汽吸收时的附带观测，因此很难见到机制和定量阐述。

至今仍然缺乏植物大气水汽利用的生理、生态方面的结果，尤其近年迅速发展的分子生物学相关研究，一些结果只是有限的观测和实验（Boucher et al. 1995； Yates et al. 1995； Martin and Willert， 2000）。植物叶片对大气水汽的吸收能够防止植物脱水（Burgess & Dawson，2004）、增加叶片和枝条的水势（Boucher et al. 1995； Gouvra & Grammatikopoulos，2003）、增强叶片光合速率（Munné-Bosch et al.1999）和促进植物生长（Boucher et al.1995）。

Grantz（1990）从植物对大气湿度信号的感知、传输等方面阐述植物对大气湿度的响应问题，认为气孔和表皮对大气湿度有较好的响应，但气孔的湿度响应机制仍然未知。Boucher等 （1995）对北美乔松通过设置不同土壤水分状况，发现叶片周围饱和水汽和凝结水显著增加了植物叶片水势、气孔导度及根的生长，在土壤水分亏缺的情况下，这种现象更为明显。Martin和Von Willert（2000）在温室中（最大光通量2 000 μmol m-2s-1；温度20～30℃；水汽压差1.1～4.4kPa）确认叶片的水分吸收可以激发、促进CO2固定，并且有助于这些植物度过干旱期。Schreiber（2001）等则认为是碳水化合物固定的增加是相对湿度增加后的一种自然反应。在生态适应方面，一些研究证明荒漠植物为更好捕获水汽，叶片普遍退化，且多绒毛、粗糙度大，正是这样的形态更有利于叶片利用更多的大气水汽（Went， 1960； Zimmermann， 2007）。

4. 植物对大气水汽利用量的估算

植物大气水汽利用的研究中，仅少数工作基于实验观测推断、估算了水汽利用量，由于没有非饱和水汽利用研究结果，这些工作也仅是对降雾、降露和饱和水汽凝结的感性认识。

植物大气水汽利用量的工作仅处于起步阶段，有限的结果只是一些观测和推断。植物叶片吸收的水分占植物日水分蒸腾的5%～10%（Wetzel， 1924），植物吸收大气水汽对整个生态系统或植物的水平衡提供的水量不多（Monteith， 1963），叶片吸水可增加叶片含水量2%～11%（Limm， 2009）。

综合利用同位素技术与茎流仪等方法，对美国加利福尼亚红杉叶片吸水的多年实验表明，在浓雾期间，木质部反向液流向土壤传输的瞬时流量在高峰期时为最大蒸发量的5%～7%，最大的叶片吸收速率可达同期同等叶片最大蒸腾速率的80%，叶片直接吸收的水分可占叶片总含水量的6%（Burgess，1998；Burgess and Dawson，2004）。在夏季干旱期，红杉吸收水分的8%～42%和被子植物所吸收水分的6%～100%来自于冷凝雾，温带森林的植物所利用的水分中有30%～40%的水分是通过雾珠得到的（Dawson， 1998）。

在加利福尼亚海岸草原生态系统中，用D、18O同位素结合二元混合模型测定了7种多年生草本对冷凝雾的利用，发现植物在夏季干旱期通过根系吸收的水分有28%～66%来源于雾水，并且靠近海岸的植物对雾水的利用比例高于内陆，不同物种对雾水的利用比例也存在差异，某些物种被严格限制在雾水影响范围内（Corbin et al. 2005）。

以色列Negev沙漠西部干旱沙丘的多年平均降水量为95mm，其中可以被根系吸收利用的仅占其中的26%（Kidron et al.2000），植物所需的大部分水从其它组织如叶片或茎干获得。

5.植物利用大气水汽的主要方法及其结果

目前在认识大气水汽进出植物体及其在植物体内的运移过程已有多种方法，但在识别植物如何利用这些水分的技术急需完善。

早期以实验室模拟饱和水汽、雾、露等生境、观测植物响应的相关实验为主（Breazeale，1950；Stone et al.1950；Stone，1963；Stone et al.1957b）。目前可以在野外实测、取样、监测等方法认识植物大气水汽利用过程，结合叶片和茎的水势、含水量、细胞渗透势等生理指标来鉴别吸水和达到的部位（Boucher et al.，1995；Yates and Hutley，1995；Monteith，1995；Kertiens，1996；Burgess， 1998；Oliveira，2004；Burgess & Dawson，2008）。下面几种方法得到较好的应用。

树干液流法：在19世纪30年代发明了用热脉冲法测定树干液流（Huber，1932），19世纪50年代基于对流热交换的精密分析才发展了目前树干液流的计算公式（Marshall，1958），包裹式茎干流量仪问世，并完成了豆类和草本植物的茎干液流的准确测定（Bauerle et al. 2002）。热脉冲树干液流仪已成功应用于植物树干液流的测定（Higuchi and Sakuratani，2006；Helfter et al.2007），且证实了树干液流逆向传输（负蒸腾）的实事，即叶片、茎吸收的水分向茎、根方向的输送（Burgess & Dawson，2004；Irizarry et al. 2005）。

水势梯度法：水势梯度法的基本原理是土壤-植物-大气连续体中水分总是沿水势降低的方向运动。水势的测定方法因测定对象的不同而有差异，主要有热电偶法、压力室法和小液流法等。直到目前水势法用于植物大气水汽利用的以叶水势的相关工作为主（Stone，1963；Rundel，1982；Gouvra & Grammatikopoulos，2003； 郑玉龙和冯玉龙， 2006），有少数土水势梯度和枝条的水势的研究（Boucher et al.，1995；Munné- Bosch et al.1999）。

染色示踪法：染色示踪法结合高倍电子显微镜往往用于植物水分运移及分配过程的研究中，如非共质体示踪染料为植物吸收水分的指示剂，植物根系表面染色剂（磺胺邻二甲氧嘧啶-G）的累积率用于估算植物体内水通量（Varney and Canny， 1993）。根据植物各组织的细胞内染色剂的浓度也可估计水在植物共质体内的运输途径（Varney et al.1993）。Liu and Gaskin （2004）用2种染色剂（俄勒冈绿和罗丹明B）示踪了蚕豆叶片对除草剂的吸收。Sano（2005）等用盐基性红色染料和酸性品红进行染色，结合光学显微镜对活树的水分运输途径进行研究。利用品红对植物木质部流的染色广泛用于监测植物体内的木质部流量，也用于植物水在韧皮部的运输途径（Keller et al.2006；Liu and Gaskin，2004） 。

同位素示踪法：天然D、18O同位素在20世纪80年代开始用于植物水源的确定，重氢水（DO2）广泛用作植物吸收水分的示踪剂，在植物对大气水汽的吸收利用的研究方面也得到应用。近年有如下代表性工作：Aravena（1989）等推断是“浓湿雾”维持着智利北部山区植物的生长；在某些地段的海岸针叶林中，雾水至少入渗到树木根区所处深度（Ingraham & Matthews， 1995）；内陆干旱区，云雾较少发生，但露水和土壤吸附水的生成量与发生频率常常大于降雨，是植物、生物结皮、昆虫和小型动物的重要水源，甚至可能是维持植物生存的惟一水源（Richards， 2004； Jacobs et al.2000）；确定了雾水对海岸林、热带雾林重要的水分补给作用，有时甚至超过降雨（Ingraham & Mark，2000；Martorell&Ezcurra，2002；Beiderwieden et al.2008；Breshears et al.2008；Metzner et al.2010）。

生理生态识别技术：20世纪50年代起，利用气体交换法测定植物光合和蒸腾的装置就已经出现，由于电子集成线路的发现，20世纪80年代适用于野外的便携式光合仪已成为成熟的商业产品。1983年，德国乌兹堡大学的Ulrich Schreiber教授在全世界第一次设计出脉冲-振幅-调制叶绿素荧光仪——PAM-101/102/103（简称PAM-100），使传统的叶绿素荧光技术由室内走向野外，从而使植物生理生态学的特征可以准确地进行测定（Schulze et al.，1972； Demming-Adams et al.，1989；Schulze et al.，1994；Ingram and Bartels，1996；Hare et al.，1998； Chaves et al.，2002； Munné-Bosch，2003； 苏培玺等， 2006； Simomnin et al.，2009）。在研究植物对外界胁迫响应方面，传统的植物生理生态学研究方法已非常成熟，植物在水分胁迫下脱落酸、碳水化合物合成、抗氧化酶等方面的研究已有很多成功的例证（Bianchi et al.，1991；Bartels and Salamini，2001；高浦新，2002；李天红等，2002；Simonin et al.，2009）。然而如何区分大气水汽利用与否，这些相关生理参数的异同与种间差异的存在，是该方面研究进展缓慢的制约因子。

6.基于分子生物学进展的荒漠植物大气水汽利用的思考

随着现代分子生物学的发展，基因组学、转录组学、蛋白组学和基因表达调控的研究已初步揭示了干旱胁迫信号应答、信号传导及基因表达调控遗传机理。植物抗旱机能的实现是通过对水分胁迫的感知、胁迫信号的传导及相关基因表达调控等一系列复杂的生理生化过程。植物细胞通过膨压变化或膜受体的活性变化感知水分胁迫，从而将胞外信号转为胞内信号，触发信号传递途径，并可导致第二信使（Ca2+、IP3）等的生成。然后激活特定的转录因子，转录因子与相应的顺式作用元件结合从而诱导特定基因的表达，最后引起植物细胞生理生化水平的改变来适应环境胁迫。

植物抗旱相关基因根据功能可分成两类。第一类基因编码产物是在植物的抗性中直接起保护作用的蛋白质。这些蛋白质可分为以下5种：①合成渗透调节物质的关键酶类在干旱胁迫下被大量诱导表达；②具有解毒作用的酶类（SOD、CAT、POD、GPX、GR）协调作用，共同抵御胁迫诱导氧化伤害；③保护生物大分子及膜结构的蛋白质能捕获足够的水分到细胞内，保护细胞免受水分胁迫的伤害；④具有保护作用的蛋白酶类；⑤水通道蛋白具有促进水的长距离运输、逆境应答等过程中促进细胞内外的跨膜水分运输、调解细胞内外水分平衡。第二类基因编码产物是在信号传导和逆激基因表达过程中起调节作用的蛋白质因子，主要包括以下3种：①传递信号和调节基因表达的转录因子，如DREB、MYC/MYB、bZIP、WRKY和NAC等，它们在转基因植物中的过量表达会激活许多抗逆功能基因同时表达，从而更为高效地提高植物的抗逆性；②感应和传导胁迫信号的蛋白激酶，如MAP激酶、乙烯受体组氨酸激酶AHK1、ATHK1、AHK2、AHK3等，它们控制抗旱反应信号的输出，能调节一类逆境应答基因的表达，增强植物对多种逆境的抵抗和适应能力，从整体上增强植物的抗逆性；③与第二信使生成有关的酶类，如磷脂酶。

综上所述，可有如下结论。

（1）通过大量观测实验，证明了植物吸收大气水汽的现象，推断上述水源可能是植物的重要水源之一，但对于植物叶片或茎干表皮直接吸收利用大气水汽的报道仍然缺乏；无论是植物对水汽的利用，还是对露、雾的利用，基本上只是定性描述，很少过程研究，没有定量认识，缺乏机制的探索。

（2）植物对大气水汽利用的适应性研究十分缺乏，仍停留在对简单的生理生态指标的描述阶段，不明确植物吸收水汽的功用，缺乏植物生理、生态乃至分子水平研究，如基因传导等对大气水汽响应的探讨，植物响应、适应大气水汽的机理急需探讨。

（3）捕捉植物水汽利用现象的观察、实验方法和仪器设备技术基本具备，仍然没有对植物水汽利用过程的全面阐述，植物水汽利用的边界条件、利用量的研究方法、植物响应单元、基因表达等实验技术和方法亟待研发，推进植物大气水汽吸收建模研究。

（4）虽然荒漠植物的大气水汽利用更为重要，仅个别工作在荒漠地区开展；鉴于荒漠地区，非饱和大气湿度条件下的荒漠植物大气水汽利用的工作未有报道；90%以上的荒漠急需开展该方面研究，认识荒漠植物生存繁衍的生态水文基础。

三、初步进展

国内鲜见该方面工作，国家自然科学基金委重大研究计划“黑河流域生态-水文过程集成研究”于2012年资助了一个重点项目“荒漠植物大气水汽利用机制及适应机理研究（批准号91125025）”，经两年的实验研究有下述两点阶段性的认识与大家讨论。

（1）许多研究将5mm以下的降水忽略或者认作无效降水（Nobel，1976；Fabeiro et al.，2001；Tian et al.，2003），即使在干旱区。该项目研究证实植物完全可以利用5mm以下的降水，一方面抵御干旱胁迫，另一方面促进光合过程。干旱区5mm以下降水通常占60%～80%。这一发现将推动干旱区可利用水降水资源的重新评估。

（2）该项目野外实验结果显示大量的逆向茎流存在，即叶片从大气吸入水分，传输储存于植物体。通常发生在夜晚、清晨和雨前，水势梯度方向从大气指向叶，再到茎，2012年和2013年7～8月实测显示，逆向茎流比正向茎流：白天4%～5%、夜间47%～63%。传统观念认为植物从土壤获取水分后蒸腾到大气中。该成果将推进植物与环境的再认识。

致谢：国家自然科学基金重点项目——荒漠植物大气水汽利用机制及适应机理研究（批准号91125025）资助。

作者单位：甘肃省兰州市中国科学院内流河流域生态水文重点实验室、寒区旱区环境与工程研究所（730000）