丛枝菌根真菌在土壤氮素循环中的作用

陈永亮，陈保冬，刘 蕾，胡亚军，徐天乐，张 莘

(中国科学院生态环境研究中心 城市与区域生态国家重点实验室，北京 100085)

菌根(mycorrhiza)是菌根真菌与植物根系形成的共生体，是自然界普遍存在的一种生物共生现象。丛枝菌根真菌(arbuscularmycorrhizal fungi，AMF)是自然界分布最广泛的一类菌根真菌，能够与大部分高等植物的根系形成共生关系［1］。这种共生体的形成除了能明显改善宿主植物的矿质营养(磷、氮、硫以及微量元素等)，还能增强宿主植物抗病、抗干旱、抗盐害、抗重金属毒害等诸多抗逆能力［1］。

丛枝菌根真菌根外菌丝可以利用NH+4、NO－3和简单形态的氨基酸［2］，并在一定条件下还可以加速有机氮的矿化进而使有机氮成为其可利用的氮素形态［3］。AMF在氮素的生物地球化学循环中也发挥着重要作用，可通过一些途径显著影响氮素的生物吸收与同化、有机氮矿化、生物固氮、硝化和反硝化，以及氮素淋洗等诸多土壤氮素循环过程［4］。与此同时，AMF还可通过地下菌丝网络(common mycorrhizal networks，CMNs)在植物间矿质营养元素的再分配中起到重要的作用。

鉴于此，本文重点讨论了AMF吸收利用的氮素形态及其在土壤氮素循环中的重要作用等方面的最新研究进展，旨在为今后的相关研究提供参考。

1 丛枝菌根真菌与氮素吸收、矿化

1.1 丛枝菌根真菌对无机氮和简单形态有机氮的吸收

无机氮是植物的重要氮源，其中铵态氮和硝态氮是植物可以直接利用的两种主要氮源。然而，土壤中的绝大部分氮为有机态，只有在被微生物分解成无机氮后才能被植物吸收利用。研究表明，AMF根外菌丝可以吸收各种简单形态的氮，包括硝态氮、铵态氮［2，5］和一些氨基酸［2］，并且相比于 NO－3，AMF优先利用NH+4。Tanaka 和 Yano［5］使用分室隔网装置研究发现玉米接种G．aggregatum后，其根外菌丝从菌丝室吸收的15NH+4约是15NO－3的10倍;同样，当铵态氮换成树脂包裹的尿素时，玉米地上部氮吸收量的74%来自于15N标记的尿素，而从15NO－3中获得的氮素仅占到植物氮吸收量的2.9%。此外，AMF吸收NH+4的速度要快于NO－3。这可能是因为AMF根外菌丝吸收同化NH+4的代价要小于NO－3(NO－3由硝酸盐还原酶转化为NH+4这一步骤需要能量);或者AMF缺乏将硝态氮转移到植物的能力［5］。

不同种类的丛枝菌根真菌对氮素的吸收效率表现不一。Frey等［6］发现接种3种丛枝菌根真菌G．intraradices，G．Margarita和 Acaulospora laevis均能显著提高植物地上部氮含量和15N含量，但是前两个菌种与后者的差异也达到显著水平。这可能是因为不同种属的丛枝菌根真菌生理性状存在差别，其根外菌丝在土壤中有不同的浸染策略［7］。目前，关于不同AMF种类对氮素的吸收大部分仅限于球囊霉属，较少研究关注了非球囊霉的AMF［8］。

1.2 丛枝菌根真菌对复杂有机氮的矿化

外生菌根真菌和杜鹃科菌根真菌能够帮助寄主植物直接利用有机氮。然而，AMF利用有机氮的能力存在争议［9］。作为一种专性活体营养真菌，AMF被认为只能吸收其它腐生微生物降解有机物质释放出来的无机氮，但是 Whiteside等［10－11］应用最新的技术－量子点(quantum dots)标记的方法证明AMF可以直接吸收、转运有机氮，并且还观察到量子点标记的有机氮存在于土壤根外菌丝、植物根系和植物茎部。

大量研究表明，AMF具有从复杂有机氮中吸收氮 素 的 能 力 并 且 加 速 了 其 降 解 过 程［3，12－14］。Aristizábal等［15］在 3 种植物 Myrica parvifolia，Myrica pubescens和Paepalanthus的降解叶片中发现了AMF菌丝和泡囊的分布。Hodge等［3］研究发现G．hoi的根外菌丝能利用复杂的有机氮源(13C和15N双标记的黑麦草)，接种植物吸收的15N是对照的3倍之多。Leigh等［14］利用同样的有机氮源为材料，发现植物氮吸收量的20%来自于根外菌丝对标记15N的吸收，并且G．intraradices比G．ho i有更强的氮吸收能力，这可能主要与其产生的大量根外菌丝有关。Hodge等［12］发现AMF从降解有机氮中获得了大约1/3的氮，并且将其含量的3%传递给了植物。另外，Atul－Nayyar等［13］发现 G．clarum、G．claroideum 和 G．intraradices均能加速有机氮(15N标记的野生黑麦)的矿化，相对不接种处理平均提高228%，并且G．clarum和G．intraradice矿化有机氮的效果要优于G．claroideums。

然而，关于丛枝菌根真菌调节有机氮矿化的机制还有待于进一步研究。作为土壤微生物的重要组成部分，AMF对菌丝际微生物有直接影响，AMF菌丝可分泌一些碳化合物，给菌丝际微生物带来了大量的C 源，改变了土壤微生物群落组成［16－17］，进而可能会直接影响有机氮的矿化、吸收。然而到目前为止还没有直接证据表明AMF具有分泌有机氮矿化相关酶类的能力。尽管如此，AMF可能会通过改变其它土壤微生物的群落组成从而间接调控有机氮的矿化过程。Nuccio等［18］利用生物微矩阵芯片的方法发现丛枝菌根真菌G．hoi使菌丝际凋落物中10%的细菌群落发生了改变，并且指出N素输出可能是AMF改变土壤微生物群落的一种潜在机制，进而加速了凋落物的降解过程。同样，Cheng等［19］也发现AMF减少了土壤中NH+4的浓度，进而加速了凋落物的降解。另外，丛枝菌根真菌还可通过增强细菌对无机氮源的利用从而加速有机氮降解［20］，但是对细菌群落的改变能力有限［21，18］。

1.3 丛枝菌根真菌自身对氮素的利用

随着研究的深入，人们开始关注丛枝菌根真菌本身对氮素的需要，而暂时抛开AMF在菌根共生体中所起的作用。金海如等［22］等研究发现 G．intraradices孢子萌发时可以利用内部储存的氮合成游离氨基酸，也能利用外源无机氮和有机氮合成大量的氨基酸。另外，G．intraradices孢子在分别吸收外源尿素、NH+4和 NO－3后，可以观察到孢子内从头合成氨基酸。Hodge等［3］发现AMF根外菌丝在存有有机氮的菌丝室中大量增殖，并且菌丝室菌丝密度大于未接种宿主植物室菌丝密度，这说明菌丝室中有机氮的存在促进了AMF根外菌丝的生长。此外，Leigh等［14］发现AMF根外菌丝进入含有有机氮的菌丝室后其菌丝密度随着时间的延长而显著增加。这些结果表明有机氮可能代表了AMF自身生长的一种重要氮源。更有研究表明AMF甚至可以促进非菌根植物对 N 的吸收［23］，而 Cappellazzo 等［24］发现少量的有机氮能刺激G．intraradices发生转录反应，说明氮在AMF中可能是一种信号分子物质。Tanaka 和 Yano［5］也发现供应15NO－3给玉米时，AMF根内菌丝含有大量的15N，这说明根外菌丝吸收的15NO－3并不全部转移给植物，而是有相当大的比例存在于菌根真菌菌丝体内。由此可见，AMF把吸收的氮运送到植物可能是由于供应给AMF过多的氮素所致;AMF本身在一定程度上或许可以调控氮素的转移并且只有当自身N素被满足后才可能把剩余的氮素传递给植物。有研究表明增加植物的碳供给刺激了AMF共生体内N的吸收转运，并且N在共生体内的吸收转运只有在碳源被宿主植物运输到菌根界面时才会增加，而当碳源直接以醋酸盐的形式供给AMF根外菌丝时N的吸收转运并没有增加［25］。这为研究者提供了N在菌根共生体内吸收转运的新视野。

随着研究的深入，一些丛枝菌根真菌本身的氮转运、代谢基因相继被发现。在丛枝菌根真菌G．intraradices内发现了两个 NH+4转运蛋白基因GintAMT1、GintAMT2［26－27］。其中 NH+4转运蛋白基因GintAMT1是在G．intraradices的根外菌丝中发现的，与其它真菌的NH+4转运蛋白有高度的序列相似性，GintAMT1在外界NH+4浓度较低时表达上调，而在外界NH+4浓度较高时表达下调，说明这个基因是高亲和性的NH+4转运蛋白。相比于GintAMT1，GintAMT2在G．intraradices根内菌丝的转录水平大于其在根外菌丝的转录水平，并且这两个基因在丛枝浸染的皮层细胞中都能进行转录。此外，在G．intraradices中还发现一个NO－3转运蛋白基因 GiNT［28］，并且NO－3可以刺激GiNT基因的表达。从丛枝菌根真菌G．intraradices和G．mosseae中分别发现了氨基酸转运蛋白基因 GintAAP1和 GmosAAP1［29］，并且后者能与质子耦合从而运输脯氨酸。这些基因的发现为丛枝菌根真菌吸收利用氮素提供了直接的分子证据。

2 丛枝菌根真菌在调控土壤固氮过程、硝化过程、反硝化过程和淋洗过程中的作用

2.1 丛枝菌根真菌与固氮过程

相比于其它土壤氮素循环过程，固氮过程是一个被研究较多的过程，固氮促进了全球范围内土壤中氮素的累积。很多研究证明接种AMF可以增强豆科植物根瘤的固氮能力［30－31］，两者双接种具有协同增效作用。一般认为接种AMF通过改善植物的P营养以及促进对微量元素如铜、锌的吸收等，从而提高植物的固氮能力。从进化的角度分析，AMF是根瘤菌进化的祖先，根瘤共生体是由古老的AMF共生体演变而来［32］。就豆科植物而言，菌根突变体植株同时也是结瘤突变体植株［33－34］。AMF与根瘤菌在根系根瘤内部也存在相互作用。Scheublin和van der Heijden［35］研究发现 AMF侵染了3种不同豆科植物的根瘤，根瘤内部AMF的存在表明AMF能直接传递营养元素给根瘤用于氮的固定。基于分子生物学的方法也表明根系根瘤内部的AMF群落在不同豆科植物之间是相似的，但是均与根系内的AMF群落显著不同［36］。

AMF与固氮过程功能微生物存在一定的相互作用。具有编码固氮酶含铁蛋白功能的nifH基因是参与固氮过程的关键基因，也是研究固氮微生物的理想遗传标记。Veresoglou等［37］首次报道了两种丛枝菌根真菌G．intraradices和G．margarita均能显著改变菌根际nifH基因群落组成，因此可能影响了固氮过程。AMF侵染植物根系后可能改变了流向菌根际的碳流量，进而对nifH功能基因群落结构产生影响。造成这一现象的内在原因还需要进一步解释，在未来可针对nifH的丰度展开研究，进而系统地阐述AMF对固氮过程功能微生物的影响。

2.2 丛枝菌根真菌与硝化过程

氨氧化作用(氨→亚硝态氮)是氮素循环的限速步骤，也是硝化作用的第一步反应。具有氨单加氧酶基因amoA的氨氧化细菌(AOB)和氨氧化古菌(AOA)是自然界氨氧化作用的主要参与者，并且广泛存在于草原、农田、湿地和海洋等各种生态系统中［38－41］。在土壤环境中，铵浓度、温度、pH 值、盐度、氧分压、水分含量、养分含量、植被种类以及污染物等环境因子的微小改变均会对氨氧化菌的数量和群落组成造成影响。

丛枝菌根真菌和氨氧化菌(AOA、AOB)在土壤氮素循环中都有着十分重要的作用，两种微生物都以NH+4为底物，因此两者之间的相互作用在土壤氮循环中可能具有潜在的重要作用。相比于AMF，氨氧化菌在对土壤基质中可交换NH+4的竞争上处于劣势［42］，因此在土壤 NH+4有限的情况下，AMF对NH+4的优先利用和竞争会导致氨氧化菌对NH+4的利用降低，造成其丰度和硝化速率的下降，进而可能导致菌根际支撑不同的 AOA、AOB群落。Amora－Lazcano等［43］研究发现用两种丛枝菌根真菌 G．mosseae、G．fasciculatum接种玉米后，菌根际AOB种群丰度大于非菌根际，AMF促进了AOB的生长。Klopatek等［44］发现，AMF的存在降低了土壤中硝化细菌的总量。而Cavagnaro等［45］在田间原位条件下以番茄野生型/菌根突变体植株(不能被AMF侵染)为材料，发现AMF对AOB群落组成和丰度均没有显著影响。另外，Veresoglou等［46］发现菌根植物菌根际土壤的氨氧化潜势低于非菌根植物，这意味着接种AMF可能降低了氨氧化菌的丰度。Chen等［47］通过室内盆栽模拟试验系统地研究了丛枝菌根真菌与氨氧化菌之间的直接与间接作用，研究发现AMF可通过间接途径(植物途径)显著降低菌根际AOA、AOB丰度，并且还分别间接、直接影响菌根室、菌丝室中AOA的群落组成。由此可见，AMF与氨氧化微生物之间的相互作用并未得出一致结论。但是，AMF仍然可能在调控土壤硝化过程中起到非常重要的潜在作用。

丛枝菌根真菌调控硝化过程主要是通过与氨氧化菌竞争土壤中的可利用铵。AMF也可通过改变根系生理形态进而调控氨氧化过程，接种AMF能促进宿主植物侧根的形成并且能增加根长［48］，从而提高宿主植物对无机氮(NH+4)的利用［49］，降低氨氧化菌可利用的底物浓度。

2.3 丛枝菌根真菌与反硝化过程

丛枝菌根真菌与土壤反硝化过程的研究较少，到目前为止只有少量的试验研究了AMF与反硝化细菌之间的相互作用。Amora－Lazcano等［43］发现接种两种丛枝菌根真菌G．mosseae和G．fasciculatum均可显著降低菌根际反硝化细菌的数量。Meyer和Linderman［50］研究发现玉米接种丛枝菌根真菌 G．fasciculatum后，其根际荧光假单胞细菌的数量显著降低。这可能是由于接种AMF后，植物根系分泌的有机碳化合物会显著降低，因而导致反硝化细菌的数量降低。然而，上述试验中检测反硝化细菌群落大小的方法有一定的缺陷，因此结果值得商榷。

丛枝菌根真菌与反硝化过程功能微生物也存在一定的相互作用。亚硝酸的还原过程是反硝化过程中的重要限速步骤，催化该还原过程的Cu－亚硝酸还原酶是由nirK基因所编码。nirK基因是反硝化功能基因中研究最多的基因之一，因此被广泛应用于反硝化菌群落的研究。Veresoglou等［37］研究发现两种丛枝菌根真菌G．intraradices和G．margarita均能显著改变菌根际土壤nirK基因的群落组成，因而可能影响反硝化过程。这可能主要是由于AMF侵染植物根系后改变了菌根际碳沉降量，进而对nirK功能基因群落组成产生影响。然而此试验并没有检测nirK基因的丰度以及其它反硝化过程功能基因如nirS和nosZ等，因此并没有系统的阐述AMF对反硝化过程功能微生物的影响。未来可针对参加反硝化过程的其它功能基因如nirS和nosZ的丰度和群落组成开展进一步的研究，进而系统的阐述AMF与反硝化功能微生物之间的相互作用，探讨AMF在反硝化过程中的潜在作用。

2.4 丛枝菌根真菌与氮素淋洗过程

丛枝菌根真菌在氮素淋洗过程中也有十分重要的作用。Heijden等［51］研究发现在低营养元素浓度时接种AMF能够显著降低羊茅(Festuca ovina)淋洗液中NH+4的浓度，在高营养元素浓度时接种AMF能显著降低草地早熟禾(Poa pratensis)淋洗液中的NH+4浓度。更重要的是接种AMF并没有显著增加植物的生物量，这预示着接种AMF可能是减少草原生态系统中 N损失的有效途径之一。Asghari和Cavagnaro［52］也发现，菌根真菌植物土壤滤出液中含有较低的硝态氮和铵态氮浓度，然而此试验中接种AMF明显促进了宿主植物的生长。此外，他们还采用马铃薯菌根突变体(不能被AMF侵染)和野生型为植物材料，发现野生型菌根植物显著减少了滤出液中硝态氮的含量(减少了将近40倍)，并且野生型菌根植物土壤表层、中层的硝态氮含量显著低于突变体植株［53］，这些结果表明AMF可显著减低土壤淋洗液中的无机氮浓度。

关于丛枝菌根真菌调控土壤氮素淋洗过程的机理有如下几种。其一，AMF改善菌丝际土壤结构增加了土壤的保水能力［54］;其二，AMF促进宿主植物对无机氮的吸收，减少了土壤中的无机氮浓度;其三，AMF与氨氧化微生物相互作用可降低氨氧化菌丰度从而降低土壤溶液中的无机氮浓度，尤其是NO－浓度［40］。

3

3 丛枝菌根真菌在土壤氮素循环中的生态学意义

3.1 丛枝菌根真菌地下菌丝网络在养分传递以及再分配中的作用

AMF地下菌丝网络的作用正日益引起人们的关注。AMF侵染宿主植物根系后，根外菌丝向根外介质广泛分枝延伸形成致密的菌丝网。由于大多数AMF并没有寄主偏好性和专一性［1］，当根外菌丝接触到其它寄主植物时可再度侵染，从而形成根系之间的菌丝桥。众多的植物间菌丝桥可以在土壤中形成一个密集的地下菌丝桥网络，在植物间传递营养物质的过程中起着重要的作用，并且同种植物、不同种植物均可形成地下菌丝网络［55］。Cheng和Baumgartner［56］研究发现在标记 Bromus hordeaceus、Medicago polymorpha 5、10d后就在相邻葡萄树中发现了15N的存在。

丛枝菌根真菌地下菌丝网络还可以调节NH+4和NO－3在植物间的再分配，包括在固氮植物和非固氮植物之间、以及草本植物和木本植物之间。在大多数情况下，氮素通过菌丝桥由固氮菌根植物传递给非固氮菌根植物［55，57］。固氮菌根植物向非固氮菌根植物单向传递氮素的比例在0—80%之间［58］。但是固氮植物并不一定是氮供体，少数的研究也发现氮素可以通过菌丝桥由非固氮菌根植物向固氮菌根植物转移，不过传递氮的比例最多只有10%左右［59－60］。氮素在供体和受体之间的这种传递具有重要的生态意义，可以影响到植物之间的生长和竞争，进而维持生态系统的稳定。

3.2 丛枝菌根真菌菌丝的N库功能以及对生态系统养分周转的间接影响

Treseder和 Cross［61］根据已经发表的数据估计全球范围根系内AMF的生物量能达到土壤微生物总量的4%左右，而且这些数据还没有包括AMF根外菌丝生物量。Olsson等［62］认为土壤中AMF的生物量是根内的10倍之多。即使保守的认为AMF根外菌丝生物量等同于根内菌丝生物量，AMF生物量也会占据土壤微生物总量的5%—10%，并且真实的数据可能会更高。另外，Hodge和Fitter［12］研究发现AMF的根外菌丝有较高的N含量(3%—5%)，并且约有31%的氮来自于对菌丝室有机氮的矿化吸收，说明AMF可能需要吸收利用这些氮素用于自身的生长代谢并且其本身可能代表了土壤的一个重要N库。考虑到AMF在全球范围的普遍性［1］，其菌丝内的N库是相当可观的，在规模上可能与根系中的N库相媲美［12］。另外，土壤中的AMF根外菌丝能迅速分解、转化［63］，如此高的周转率意味着AMF在全球氮素循环中可能发挥着重要的作用。

此外，丛枝菌根真菌与宿主植物之间的共生关系对生态系统中养分的周转也会产生间接影响。Schädler等［64］用菌根与非菌根草原植物凋落物作为材料，在土壤中包埋八周后发现接种AMF处理的凋落物降解速度显著快于非菌根植物的凋落物。这可能是由于接种AMF提高了宿主植物组织中矿质元素含量(N、P等)，因而增加了分解者的活性。由此可见，菌根是影响植物凋落物降解速度的一个重要因子，而其所起的作用可能迄今仍然被忽略。

4 问题与展望

综上所述，AMF能够从多方面影响土壤N素循环的各个过程，因而在调控土壤N素循环过程中发挥着重要作用，然而更深入的研究还有待进一步进行，主要包括:

(1)AMF吸收传递氮素的生态学意义

尽管AMF能吸收、传递 N给宿主植物，但是AMF吸收传递N的生态学意义还存在相当大的争议。首先，目前的很多研究在模拟控制条件下并没有引入土壤微生物群落，因此AMF的作用可能被夸大;其次，无机氮尤其是硝态氮本身易于流动和扩散。因此，开展菌根模拟研究时要注意引入土壤土著微生物群落，并且要设计合理的试验装置来防止无机氮在不同分室之间的流动和扩散。

(2)AMF和土壤N素循环功能微生物的相互作用

土壤氮素循环过程是由一系列相关的N素循环功能微生物所驱动。AMF与N循环功能微生物的相互作用能阐述AMF在土壤各个氮素循环过程中所起的作用。虽然目前一些室内模拟盆栽试验阐述了两者之间的相互作用，但是试验设计并不能从根本上消除接种AMF对植物生长的影响。另外，土壤微生物经过灭菌后需要经过较长的时间才能恢复到平衡期甚至有些情况下无法再达到平衡期。因此，特殊植物材料的使用(菌根突变体和野生型)是一个可能的代替途径。

(3)AMF影响土壤N素循环的机制

AMF可以通过其根外菌丝对土壤N素循环产生直接影响;也可以通过植物群落或者其它微生物群落对土壤N素循环产生间接影响。到底是哪一种影响占据主导地位还是两者共同作用调控土壤N素循环过程呢?相信随着研究的逐步深入，这些问题将会不断被回答。

(4)AMF吸收传递N的分子机制

AMF吸收传递氮传递给植物的分子机制尚不明确，目前只有少数的AMF氮转运基因被克隆，随着AMF基因组测序工作的完成，极大丰富的基因组序列信息将有助于推动AMF本身的氮转运基因的克隆与功能分析，这对AMF与植物间氮素转移机制的研究具有重要意义。

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