动物行为研究的新进展(九)：亲代抚育行为

尚玉昌

教授，北京大学生命科学学院，北京 100871

动物行为研究的新进展(九)：亲代抚育行为

尚玉昌

教授，北京大学生命科学学院，北京 100871

亲代抚育；双亲偏爱；同胞互残；红切叶蜂；埋葬甲；白鹭；鲣鸟

以红切叶蜂、埋葬甲、白鹭和鲣鸟为实例，简要地介绍了近年来动物双亲抚育行为的一些研究进展和研究成果，包括双亲抚育行为的利弊分析、双亲偏爱和同胞互残三个方面。亲鸟喂养幼鸟可增加后代的存活机会，但也会遭遇一定的风险，这其中就存在着利弊分析的问题，应当如何进行权衡呢？即使是双亲把抚育完全给自己的幼鸟，也不能做到在子女之间完全均等地分配资源，甚至在父母与子女之间的亲缘系数是0.5的情况下也是如此。白鹭双亲不仅对同胞互残行为不加制止，反而会促使它的发生，这是因为在一窝幼鸟中借助互残行为可自行淘汰那些不太可能存活到生育年龄的个体，这有助于双亲把它们的关爱只传递给那些最有可能发育到生殖年龄传下后代的个体，并使双亲的食物传递损耗降到最低。这是进化和自然选择导致行为最优的又一实例。

1 亲代抚育行为的利弊分析

显而易见的是，亲鸟喂养幼鸟可以增加其后代的存活机会，但是亲鸟在来回喂食的过程中也面临着一定的风险。捕食动物可以利用亲鸟频繁地离巢和回巢发现鸟巢的位置，并将幼鸟吃掉，或者潜伏在鸟巢附近伺机将回巢喂食的亲鸟吃掉，那么亲鸟在抚育行为的利和弊之间应当如何进行权衡呢？

根据Ghalambor和Martin的预测[1]，亲鸟应当根据两个主要因素调整它们的喂食行为，即捕食者的特性(如是否以成鸟和幼鸟为食)和生殖成鸟的年死亡率。对于年死亡率比较低的鸟来说，双亲应当最大限度地减少自身被捕食动物杀死的风险，因为它们在未来有更多的机会进行生殖；而对于那些年死亡率比较高的鸟来说，亲鸟则应当减少关注自身的安全，而应当较多关注并保护好自己的后代，使它们免受捕食动物的猎亡，这是因为自己未来的生殖机会已经不多了，所以保证有更多的子女存活才是对双亲最有利的。

在北美洲进行繁殖的鸟类与在南美洲进行繁殖的近亲物种相比，通常寿命比较短但一窝的产卵量大。例如，在北美洲生活的歌鸲(短寿)和在南美洲生活的鸫(长寿)就是这样的一对近缘物种，它们属于同一个属。当鸟类学家向北美洲的歌鸲播放捕食性鸟的叫声和向南美洲的鸫播放另一种捕食性鸟的叫声时，歌鸲和鸫的反应都是减少回巢的次数和时间，以便确保巢位不被捕食性鸟类发现，但歌鸲的反应比鸫的反应更为强烈，也更为明显地减少了在巢周围的活动时间，这显然是因为歌鸲能从幼鸟的保护中获得更大的利益和适合度，特别是这些亲鸟未来的生殖机会与南美近亲物种相比已经不多了。鸟类学家还对5对生活在北美洲和南美洲的近亲鸟类进行过类似的研究，其结果都是一致的，这充分表明Ghalambor和Martin对亲代抚育行为所做的预测是正确的。

显然，北美鸟类和南美鸟类的亲代抚育行为在应对捕食压力上的对策是不同的，这是因为在这两大地理区域内营巢成鸟的捕食压力是存在差异的[2]。鸟类学家曾将成鸟杀手的猛禽标本置于鸟巢附近并播放这种猛禽的叫声，结果发现亲鸟的反应也是减少回巢次数和回巢时间，只是两地鸟类的反应强度不同而已。

2 双亲偏爱

即使是双亲把自己的抚爱全部投给自己的亲生子女，也很难做到在子女之间完全均等地分配资源，甚至在父母与子女之间的亲缘系数(coefficient of relatedness)都是0.5的情况下也是如此。所谓亲缘系数是0.5是指所有子女体内都有父母体内50%的基因。再比如，爷孙之间和兄弟姐妹之间的亲缘系数是0.25，说明它们体内有25%的基因是相同的。同一社会性蜜蜂群中工蜂与工蜂(同父同母)之间的亲缘系数是0.75，而不是0.5，这是因为蜜蜂是单倍/双倍体动物，雌蜂是双倍体(由受精卵发育而来)，雄蜂是单倍体(由未受精卵发育而来)，子女从父亲那里继承了全套的基因，而从母亲那里继承了一半的基因，所以亲缘系数为0.75。总之，亲缘关系越近，亲缘系数越大；亲缘关系越远，亲缘系数越小。以红切叶蜂(Osmia rufa)为例，这种蜜蜂的雌蜂在植物的空茎杆中筑巢，为茎杆中的许多巢室提供花粉和花蜜。起初，当雌蜂还年轻、环境条件还很好的时候，雌蜂通常会为早期的少量幼虫供应大量的食物[3]。这些少数幼虫是由受精卵发育成的，所以它们将发育成雌性的红切叶蜂，但是随着季节的变化和母蜂渐渐变老，其生理条件开始衰退，采食效率也会越来越低。在这种情况下，母蜂为每个巢室提供的食物就会明显减少，而且开始在巢室中产下未受精卵，这些未受精卵只能发育为雄性的红切叶蜂。雄切叶蜂的体重要比其姐妹小得多。由于这种蜜蜂的雌蜂能够控制所产卵的性别和控制子代的供食量，所以它们就能够做到多投资给女儿和少投资给儿子。母蜂就是以这种方式把更多的资源投给女儿，以保证其女儿能为自己的后代采集更多花粉和花蜜。至于母蜂的雄性后代身体通常都较小，这是因为它们的功能只是产生极小的精子和追逐异性个体进行交配，其所需的能量消耗远远小于雌性个体。

其他动物不像蜜蜂、蚂蚁和黄蜂等社会性昆虫那样具有精确地控制其后代性别的机制，但它们仍然能够有所区别地为其后代提供不同数量的资源。埋葬甲(Nicrophorus vespilloides)的成年甲虫通过个体间的合作把一只死鼠埋入地下并去除其身上的毛，把鲜肉制作成一个个肉球，然后在这些肉球附近产卵。当幼虫孵化时，它们便可用这些准备好的尸肉喂养自己的后代，或者双亲将初步加工过的腐肉反吐给自己的子女。埋葬甲的幼虫大小差异很大，因为它们是陆续孵化出来的，对于较早孵出的幼虫，父母会喂给更多的食物，越晚孵出的幼虫得到的食物越少。如果一只鼠尸所能供养的幼虫数量是有限的话，那么对双亲来说，最好的对策就是帮助那些最有希望发育到成年个体的幼虫完成发育全过程，这样才会使双亲获得最大的遗传收益。

埋葬甲的双亲有时会靠直接喂养某些幼虫而拒绝喂养另一些幼虫，不均等地把食物分配给后代，蠼螋也常常会采用同样的方法。雌蠼螋对食物供应充足的若虫所发出的化学信息会做出一种特殊的行为反应，即更积极主动地为那些有更大存活机会的若虫寻找食物[4]。由此可以看出，幼虫的状态和条件有时可以影响双亲对子代的食物供给。可以预测的是，双亲的状况和条件也会影响子代的食物供给[5]。

3 同胞互残

乍一看来，有些动物对自己的后代是不偏不倚的，例如当大白鹭将小鱼带回巢中放在一窝雏鸟面前时，它并不干预这些雏鸟互相争抢小鱼的行为[6]。但发生在这些同胞间的争抢行为常常会激化或升级，一只优势雏鸟的攻击有时会导致同胞的死亡或将其推至巢外摔死。一窝雏鸟通常是由3～4个个体组成的，在这种情况下，双亲会不会为了挽救其中一个后代而进行干预呢？可以推测的是，同胞自残行为的进化是有条件的，这就是必须能够增加或提高残害同胞者的适合度(fitness)或广义适合度(inclusive fitness)，而这些同胞都是同一食物资源的竞争者。适合度是衡量一个个体存活和繁殖成功机会的一种尺度，适合度越大，个体存活的机会和繁殖成功的机会也越大，反之亦然。广义适合度不是以个体的存活和繁殖为尺度，而是指一个个体在后代中传布自身基因的能力有多大，能够最大限度地把自身基因传递给后代的个体具有最大的广义适合度[7]。增加广义适合度，不一定是通过自身繁殖的方式，在任何亲属体内都有与自身体内完全相同的基因，帮助自己的亲属进行繁殖也能增加自己的广义适合度。

在一些具有同胞互残行为的动物中，双亲显然具有抵制子女互残的能力，其证据主要来自对一种海鸟——鲣鸟的研究。这种鸟有早期的同胞互残行为，年龄较小的幼鸟B在其生命的前几天常常会受到年龄较大的幼鸟A的攻击并导致受伤或死亡[8]。幼鸟A之所以能杀死其同胞的一个重要原因是由鲣鸟的产卵和孵卵方式决定的。在这种鸟类中，雌鸟先产下一个卵(A)并立即开始孵卵，几天之后才产下第二个卵(B)。因为第一个卵比第二个卵孵化得早好几天，所以幼鸟A的身体就比幼鸟B更大更强壮。在这种情况下，幼鸟B常被幼鸟A排挤到巢的边缘，或被挤至巢外导致早期死亡。

生命早期的同胞互残行为在花脸鲣鸟中表现的很明显，但在蓝足鲣鸟中不是这样。早期互残现象在蓝足鲣鸟中极为少见，有互残行为通常也是发生在巢期的晚期。如果把一对蓝足鲣鸟的幼鸟让花脸鲣鸟的双亲去喂养，结果幼鸟B通常很快就会被幼鸟A杀死，可见，蓝足鲣鸟的亲鸟在幼鸟发育的最初几天内有控制幼鸟A及其同胞互残行为的能力。如果事实是这样的话，那么如果把花脸鲣鸟的幼鸟让蓝足鲣鸟的双亲去喂养，幼鸟间的早期互残行为就理应能够得到控制，实验结果也正如人们所预料的一样，致命的同胞互残行为因受到“养父母”的干扰而得以避免。

对白鹭来讲，当两只幼鸟彼此发生冲突时，双亲并不进行干预。实际上，同胞之间致命的战斗是由亲鸟开始孵卵的时间诱发的。雌白鹭产下第一枚卵后很快便开始孵卵，这一点与鲣鸟完全一样，以后每隔1～2天产一枚卵，直到3枚卵产完为止。由于产出卵的时间不同，孵出幼鸟的年龄和大小也就不同，其结果就是最先孵出的幼鸟就要比最后一个孵出的幼鸟大得多，于是便导致了先孵幼鸟独占双亲带回鸟巢的食物(小鱼)。先孵幼鸟不仅个体大，而且也更富有攻击性，这是因为第一个卵中含有更多的雄激素，这是它的母亲所给予的，至少在白鹭中是这样。亲鸟不均等的喂食还会导致同胞间身体大小的进一步拉大，使有些个体长得非常矮小，这些个体很容易因饥饿和受到攻击而死亡[9-10]。

值得注意的是，白鹭双亲不仅对同胞的互残行为熟视无睹，而且还会促使它的发生。为什么会这样呢？这是因为在一窝幼鸟中通过互残行为可自行淘汰那些不太可能发育到生殖年龄的个体，而这对双亲是有利的。虽然在好的年份亲鸟可以提供大量的食物足以满足所有幼鸟的需求，但是在大多数年份，由于食物的短缺，亲鸟无法将3只幼鸟全部养大。当无法供应足够食物的时候，借助于同胞互残行为减少幼鸟的数量就可以节省双亲用于喂食的时间并减少双亲的能量消耗。要知道有些后代即使没有挨饿和未受到同胞的攻击也很少有机会或根本不可能发育到成年期。

检验上述结论的一个方法就是人为地组配牛鹭的一个同步鸟巢[11]，即把几个鸟巢中同一天孵化的幼鸟组合在同一个鸟巢中。另外，再人为组配一个比正常非同步鸟巢(自然状态下的鸟巢，幼鸟孵化有时间间隔)更为夸张的非同步鸟巢(指幼鸟孵化的间隔时间更长)。前面曾提到过，正常非同步鸟巢的产卵间隔期通常是1.5天，而夸张的人为非同步鸟巢的产卵间隔期被安排为3天。如果正常的孵化间隔期对一窝幼鸟的减员是最有效和最适宜的话，那么对于正常的非同步鸟巢来说，每单位双亲投资所获得的出巢幼鸟数就应当是最多的。事实上，实验结果也正是如此。同步鸟巢中的成员不仅频频发生争斗，死亡率高，而且每天所需要的食物也会造成双亲喂食效率低下。利用蓝足鲣鸟所做的类似实验也得出了同样的结论。

当牛鹭的双亲操纵它们所产卵的激素含量，以及它们所采取的孵卵方式将不可避免地导致幼鸟的大小和战斗力发生差异的时候，好像双亲知道它们正在做什么，以及这么做的后果。当然，如果是这样，这也完全是无意识的或者出自本能的。同胞之间的争斗和互残在客观上有助于双亲把它们的关爱只传递给那些最有可能发育到生殖年龄的后代，并使它们的食物投送损耗降到最低。这是进化导致行为最优的又一个实例。

(2013年11月22日收稿)

[1] GHALAMBOR C K, MARTIN T E. Fecundity-survival trade-offs and parental risk-taking in birds [J]. Science, 2001, 292: 494-497.

[2] MARTIN T E, SCHWABL H. Variation in maternal effects and embryonic development rates among passerine species [J]. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci, 2008, 363: 1663-1674.

[3] SEIDLMANN K, ULBRICH K, MIELENZ N. Conditional sex allocation in the red mason bee, Osmia rufa [J]. Behavioral Ecology and Sociobiology, 2010, 64: 337-347.

[4] MAS F, HAYNES K F, KÖLLIKER M. A chemical signal of offspring quality affects maternal care in a social insect [J]. Proc R Soc B, 2009, 276: 2847-2853.

[5] TRIVERS R L, WILLARD D E. Natural selection of parental ability to vary the sex ratio of offspring [J]. Science, 1973, 179: 90-92.

[6] Mock D W. Siblicidal aggression and resource monopolization in birds [J]. Science, 1984, 225: 731-733.

[7] 尚玉昌. 行为生态学[M]. 1989，北京：北京大学出版社，310-313.

[8] LOVGHEED L W, ANDERSON D J. Parent blue-footed boobies suppress siblicidal behavior of offspring [J]. Behavioral Ecology and Sociobiology, 1999, 45: 11-18.

[9] MOCK D W，PARKER G A. The evolution of sibling rivalry [M]. Oxford：Oxford University Press, 1997.

[10] BUZATTO B A, REQUENA G S, MARTINS E G, et al. Effects of maternal care on the lifetime reproductive success of females in a neotropical harvestman [J]. Journal of Animal Ecology, 2007, 76: 937-945.

[11] MOCK D W, PLOGER B J. Parental manipulation of optimal hatch asynchrony in cattle egrets: An experimental study [J]. Animal Behaviour, 1987, 35: 150-160.

New advance on study of animal behavior (IX): parental care

SHANG Yu-chang
Professor, School of Life Sciences, Peking University, Beijing 100871, China

Take red mason bee, Nicrophorus vespilloide, egret, booby as examples, the research in the field of animal parental care in recent years was briefly introduced, which comprises the advantages and disadvantages of parental care, parental favoritism, siblicide. By feeding their youngs, adult birds increase the survival chances of their nestlings. But there are risks attendant upon the parents’feeding trips. How does a parental bird balance the pluses and minuses of its activities? The key to explain the diversity in parental behavior lies to the cost-benefit analysis. Even when parents invest only in their own progeny, they rarely distribute their care in a completely equitable fashion, even when the coefficient of relatedness between parents and all their genetic offspring is the same (0.5 as a result of sexually reproducing parents placing 50 percent of their genes on each egg or sperm). Sibling rivalry and siblicide help parents deliver their care only to offspring that have a good chance of eventually reproducing, while keeping their food delivery costs to a minimum. It is conceivable that siblicide may have evolved only because the fitness advantages enjoyed by offspring able to survive to adult and eliminate siblings. This is the other instance of evolution and natural selection which led to an optimal behavior.

parental care, parental favoritism, siblicide, red mason bee, Nicrophorus vespilloide, egret, booby

(编辑：段艳芳)

10.3969/j.issn.0253-9608.2014.02.006