铝胁迫下植物根尖细胞壁组成物质变化抑制根伸长的生理机制研究

杨 野，王巧兰，赵磊峰，年夫照，赵竹青

(1昆明理工大学生命科学与技术学院，昆明650000;2华中农业大学资源与环境学院，武汉430070;3武汉军事经济学院，武汉430035)

植物受铝毒害的主要症状为根生长迅速受抑制［1］，根系形态改变，根尖肿胀、根毛减少［2］，根系活力降低，从而造成根对水分及养分吸收能力变弱［3］，最终导致植物生长发育受限制。铝胁迫抑制植物根生长存在多方面原因。如铝胁迫导致植物根尖尤其是伸长区细胞的细胞壁组成物质含量、比例及结构的改变，从而造成细胞壁弹性降低，抑制根尖伸长细胞的伸长;此外铝胁迫还可以造成植物根尖细胞的氧化胁迫损伤，影响细胞的正常生理代谢活动，甚至造成细胞死亡，从而抑制根生长;最后铝还可进入根尖细胞的细胞核，同核内染色体相结合，造成有丝分裂障碍，抑制根生长。

本文仅从铝胁迫下影响细胞壁弹性物质(木质素、胼胝质、纤维素、半纤维素、果胶和细胞壁多糖蛋白等)的变化对植物根伸长影响的角度，结合作者对该问题的研究，对该领域国内外的研究进展作以综述，以期为今后的研究工作提供参考。

1 铝对植物根伸长的抑制及在根中的累积

1.1 铝胁迫抑制植物根尖细胞伸长

铝胁迫下植物根伸长迅速受抑制。如玉米根系受铝胁迫 30 min［4］，绿豆根系经铝胁迫 20～30 min［5］，根生长受抑制显著。因此，根相对伸长率被广泛作为筛选耐铝植物的指标［6］。Sasaki等［7］在对耐铝小麦品种Atlas 66的研究中发现，无铝胁迫细胞的纵向长度与横向长度的比值约为20 μmol/L铝胁迫下比值的 3～4倍;Konarska［8］研究发现，40 mg/L铝处理红辣椒14 d后，分生区和伸长区细胞变短。说明铝胁迫造成根尖细胞由纵向生长变为横向生长。杨野等［9］研究发现50 μmol/L铝处理24 h，不同耐铝型小麦品种ET8(耐铝型)和ES8(铝敏感型)根尖均肿胀变粗、弯曲，伸长区皮层细胞严重变形，而且铝胁迫造成根尖细胞相对长度降低，根相对伸长率与根尖细胞相对长度之间呈极显著正相关。由此可见，铝胁迫抑制细胞伸长是根生长受抑制的原因之一。因此广大铝毒研究工作者对铝胁迫抑制细胞伸长机理进行了深入研究。

1.2 铝主要累积于植物根尖

明确铝在植物根的累积位置对揭示铝抑制细胞伸长机理至关重要。Rincon和 Gonzales［10］对铝处理后的小麦根用苏木精染色发现，铝主要累积于根尖0～5 mm，其中0～2 mm分生区铝含量是根其他部位的2倍。Ryan等［11］在对玉米研究中发现，玉米根尖远端过渡区(DTZ，从根尖向上2～3 mm，该区域为细胞迅速伸长准备阶段)是对铝最敏感的部位，该区域暴露于铝溶液后，根生长显著受抑制，根尖其他区域受铝处理后根伸长不受影响。利用XRFS和X-ray技术对近等位基因小麦ET3和ES3的研究表明，在根尖0～2 mm处，铝主要累积于皮层和外皮层细胞［12］。根据现有研究成果可以明确，铝主要累积于根尖，涵盖了与根生长密切相关的分生区与伸长区，而这两个区域中细胞的分化和伸长是根生长的主要动力。因此研究者又将研究焦点投向了铝胁迫抑制细胞伸长的机理方面。

1.3 植物根尖细胞壁是铝累积的主要位点

植物根尖细胞壁是与铝接触的最初部位，有研究表明铝主要累积于此。早在1967年，Clarkson［13］就发现大麦根细胞壁中累积了85%～90%以上的铝，黄秋葵胚轴细胞中的铝也有95%结合于细胞壁［14］，珊瑚轮藻细胞壁甚至结合了 99% 的铝［15］，小麦根系中77%的铝累积于细胞壁［16］。对不同耐铝型水稻品种的研究发现，铝敏感型水稻品种细胞壁铝含量占总量的96%，耐铝型品种也高达80%［17］。细胞壁具有支撑和保护细胞的作用，但如此大量的Al3+累积于细胞壁，必然会造成细胞壁代谢系统紊乱，并丧失部分甚至全部功能。因此，铝胁迫下植物根尖细胞壁的变化引起了研究者的广泛兴趣。

1.4 铝胁迫诱导的根尖细胞壁组成物质的改变抑制植物根伸长

伸长细胞的伸长过程是由膨压驱动的，由细胞壁控制生长方向的细胞体积不断变大的过程，但当伸长细胞转变为成熟细胞后，因其细胞壁不可逆的丧失延展性而无法响应膨压变化，因此成熟细胞能够维持固定的形状，而不因膨压的增大而继续变大。但若伸长细胞的细胞壁弹性降低或丧失，无法对膨压做出响应，其必然无法伸长，因此研究者对铝胁迫下伸长细胞的细胞壁弹性的变化与细胞伸长受抑制之间的关系进行了研究。Tabuchi等［18］研究发现，铝敏感小麦品种Scout 66经铝(10 μmol/L)胁迫6 h后，根尖细胞壁弹性显著下降;Ma等［16］研究发现，铝敏感型小麦品种Scout 66在经铝胁迫(10 μmol/L)3～6 h后，根尖细胞壁弹性迅速下降20%～30%，同时根相对伸长率显著降低，这是由于铝结合于细胞壁后，改变了细胞壁组成物质的含量、比例和结构，从而改变细胞壁的结构和功能(如细胞壁的伸展性、刚性、孔隙度和酶活性等)，进而抑制细胞伸长［19］。细胞壁内多种化学组分如木质素，胼胝质、纤维素、半纤维素、果胶、多糖蛋白等影响细胞壁结构的物质在铝胁迫下均会发生显著变化，并反应植物抗铝胁迫能力。木质素、胼胝质含量是衡量植物耐铝性的重要指标［20－21］，如铝诱导的细胞壁木质素和胼胝质的累积造成细胞壁变厚，弹性降低，从而抑制细胞伸长;铝胁迫下细胞壁纤维素含量和排列方向均发生改变，造成细胞壁无法调控伸长细胞的生长方向［22］，从而导致根伸长受抑制;而铝诱导的半纤维素、果胶及细胞壁多糖蛋白含量的升高会增加铝在细胞壁上的吸附位点，从而造成铝在植物根尖的累积量增加，加剧铝的毒害作用［23－25］。

2 铝胁迫诱导的细胞壁组成物质变化与根伸长受抑制的关系

2.1 铝胁迫下细胞壁木质素变化对细胞伸长的影响

木质素是植物细胞次生壁的重要组成部分，具有维持细胞壁机械性能的作用［26］，但当植物根受重金属胁迫［27］、机械损伤［28］及病原菌入侵后［29］，根尖细胞的细胞壁木质素含量会表现出不同程度的增加。细胞壁弹性受木质素含量影响，呈随木质素含量增加而降低的趋势，从而影响发育中细胞的伸长［30］。细胞壁木质素的累积还能造成细胞壁形变，甚至最终导致根尖表皮及外皮层的破裂，进而抑制根伸长［31］。如铝敏感型小麦品种 Scout 66经 5 μmol/L Al处理24 h后，根尖细胞壁木质素含量达到0.2个相对单位即可显著抑制根伸长［7］。在铝敏感型互叶白千层中，根尖木质素含量达到22 μg/g时就可显著抑制根伸长［32］，水稻根伸长受抑制也伴随着木质素的累积［33］，大豆根伸长受抑制与木质素合成基因表达量的升高有关［34］。Vardar等［35］用间苯三酚染色法对木质素累积部位的研究表明，其主要累积于根尖皮层处于生长中的细胞，该试验为木质素累积抑制根伸长提供了直观的证据。

木质素通过体内的苯丙烷类次生物质合成途径合成，PAL、CAD、POD等酶在木质素合成中具有十分重要的作用，其活性高低影响木质素的合成速率［36］。PAL(苯丙氨酸解氨酶 EC 4.3.1.5)是整个苯丙烷类代谢的一个关键酶和限速酶，CAD(肉桂醇脱氢酶EC 1.1.1.195)催化木质素前体香豆醛向香豆醇转化，它是木质素代谢途径中的一个重要环节。POD(过氧化物酶EC 1.11.1.7)催化木质素单体聚合成木质素，是木质素生物合成中最后一步的一个关键酶。Polle等［37］对云杉针叶研究表明，POD活性同木质素合成有关，Xue等［38］研究也证明POD活性的增加与木质素的累积密切相关。Hossain等［39］及杨野等［9］在小麦的研究中发现，50 μmol/L铝处理24 h，根尖细胞中PAL、CAD和POD活性显著升高，并导致根尖细胞壁木质化。PAL活性抑制剂氨基茚磷酸(AIP)可以显著降低铝胁迫下母菊根尖细胞壁木质素的累积［40］。

在木质素合成过程中，POD可以利用H2O2作为氧化剂催化木质素前体向木质素转化。由此看来，木质化过程是一种清除过多的H2O2的方式，有利于维持细胞处于正常的活性氧代谢状态。但事实上，该过程导致过量的木质素合成及累积，反而引起植物组织结构僵化。如Hossain等［41］研究表明，铝胁迫诱导的小麦根生长受抑制伴随着细胞壁木质素的累积及H2O2含量的升高。外源H2O2处理水稻根后发现，根尖细胞壁木质素的累积伴随着内源H2O2含量的升高及根伸长的抑制［33］。但 Wang等［42］提出了相反的证据，他们发现铝胁迫下H2O2含量会降低，并认为这是由于POD催化木质素合成过程中消耗了H2O2，用对细胞伸长和分化具有重要调节作用的抗坏血酸或谷胱甘肽和铝共处理发现，低浓度的抗坏血酸或谷胱甘肽可以显著诱导铝胁迫下水稻根尖细胞壁H2O2的累积，并减少木质素含量，缓解铝对根伸长的抑制作用。但他们并未解释H2O2含量升高与木质素含量降低之间的关系，我们认为可能存在两方面原因:1)抗坏血酸或谷胱甘肽降低了铝胁迫下木质素的合成速度，从而降低了对H2O2的消耗，最终导致H2O2的累积;2)抗坏血酸和谷胱甘肽均为非酶抗氧化物，两者与铝共处理后降低了铝对细胞的氧化胁迫，即减轻了铝激活的酶系统对H2O2的清除，从而造成H2O2的累积。

对香豆酸是苯丙氨酸代谢的中间产物，外源添加对香豆酸(≥0.25 mmol/L)能够增加大豆根尖细胞的细胞壁木质素含量，并导致细胞提前衰老及根停止生长［43］。在铝毒研究中发现，铝处理可以显著增加小麦根尖细胞内对香豆酸的含量，从而增加木质素合成［39］。此外，在对铝胁迫下决明根尖细胞木质素合成调节研究中发现，信号物质NO调节POD催化的木质素合成，增强根尖细胞NO信号强度可以减少根尖细胞木质素的累积［38］。这可能是由于NO对质外体的POD具有负调节作用，从而降低了POD催化的木质素前体向木质素的转化过程，但外源NO对铝胁迫下母菊根尖细胞壁中木质素的累积无显著影响［40］，说明铝胁迫下不同植物木质素合成调节途径具有显著差异，因此我们在研究中应根据植物种类的不同而展开差异化的研究。

由此可见，铝胁迫诱导了木质素代谢相关酶活性及代谢中间产物含量的变化，造成木质素大量合成，含量显著提高，说明根尖细胞壁开始木质化。木质素渗入到细胞壁中，填充于细胞，加大了细胞壁的硬度，而坚硬的细胞壁无疑是抵抗细胞伸长动力—膨压的最大障碍，从而限制了细胞的伸长。尽管木质素与铝诱导的根伸长受抑制关系密切［20］，但已有研究明确提出其在桃金娘科植物中不能作为筛选抗铝胁迫植物的指标［44］，目前也没有研究表明木质素含量与根相对伸长量之间具有显著的相关性。据此可以推断，铝胁迫下木质素累积对根伸长抑制的贡献可能不占据主要地位。

2.2 铝胁迫下细胞壁胼胝质变化对细胞伸长的影响

胼胝质也是一些植物细胞壁的组成部分，同时也是伤害反应产物，如机械损伤、病原菌入侵及生理胁迫均会诱导胼胝质合成，其主要功能在于愈合伤口或形成生物屏障阻止病原菌进一步入侵［45－46］。此外，多种重金属胁迫(如锰、铜、铅等)也会诱导根尖细胞胼胝质的累积［47－49］。铝胁迫同样可以诱导根尖细胞壁胼胝质合成及累积，而且胼胝质的累积是多种植物受铝胁迫的重要特征之一［21，23，50］。因此，有学者认为根尖细胞壁胼胝质含量和根相对伸长率均可作为衡量一些植物受铝毒害程度的指标［22］。根据这一特性，也有研究人员将其作为筛选酸性土壤中耐铝胁迫植物的指标，如白杨根尖细胞壁胼胝质含量与抗铝性之间具有极显著的相关性［21］。Eticha等［51］对玉米15 个株系及其 105 个杂交后代研究表明，胼胝质含量与产量之间具有极显著负相关关系。但这也仅能说明其可作为筛选该种作物适应酸性土壤铝毒害的指标，因为目前尚无研究表明所有植物根尖细胞壁胼胝质含量均与植物抗铝性具有显著相关性，所以应依植物种类不同而区别对待。同时，这也要求我们应加强对不同植物的研究，揭示各植物铝胁迫下根尖细胞壁胼胝质含量在评价植物耐铝性中的作用，明确其能否作为继根相对伸长率之后评价植物耐铝性的补充指标。

铝胁迫诱导的根尖细胞壁胼胝质累积抑制植物根伸长的机理早有研究。1993年，Ryan等［11］研究发现，若只用铝处理根伸长区，则根伸长便会受到显著抑制。后来研究发现，铝胁迫下该区域也是胼胝质累积量最高的区域，从而说明胼胝质的累积与细胞伸长受抑制有关。正常情况下胼胝质可将植物细胞壁粘结在一起防止细胞松弛，但铝胁迫下根尖细胞壁胼胝质含量是无铝胁迫下的10倍［52］，如此大量的胼胝质包裹在细胞外，必然导致细胞壁变厚［53］，从而降低细胞壁的可塑性，抑制细胞伸长［16］。Jones等［54］利用激光共聚焦技术研究发现，铝胁迫诱导的胼胝质主要位于根生长活跃部位(根尖1～2 mm)，表皮细胞在铝胁迫后迅速合成胼胝质，随着处理时间的延长，皮层细胞也逐渐发现胼胝质，最后直至中柱细胞也有胼胝质合成。Silva等［55］对铝胁迫下黑麦根尖胼胝质分布进行了更为精细的研究，他们发现，无铝条件下胼胝质主要分布于分生区的原皮层，根冠细胞和伸长区的表皮，但经铝处理24 h后分生区胼胝质含量显著高于其他区域，且主要累积于分生区的原皮层、根冠、基本分生细胞层，伸长区的表皮和外皮层及铝敏感品种的内皮层。由此可见，铝胁迫诱导的根尖细胞分生区及伸长区胼胝质的累积造成细胞壁弹性降低，并导致根伸长迅速受抑制。

胼胝质累积诱导的根生长受抑制还存在其他原因。胞间连丝是植物细胞共质体运输的重要通道，水分、营养物质、信号分子甚至激素等均可通过胞间连丝运输。Jorge和 Menossi［56］研究认为铝胁迫诱导的小麦根尖细胞胞间连丝内胼胝质的过量累积导致胞间连丝堵塞，造成共质体运输途径受阻，进而导致信号传导不畅及营养物质运输不足，从而导致根伸长受抑制。Horst等［57］总结认为胼胝质的累积不但阻塞共质体途径，而且也阻碍根尖皮层细胞质外体途径。

关于铝胁迫下胼胝质合成的增加，有学者认为是由于铝胁迫导致的细胞质内［Ca2+］cyt浓度的升高直接诱导了胼胝质合成酶活性的升高［58－59］。Silva等［55］认为，不但铝诱导的［Ca2+］cyt浓度的升高会影响胼胝质的合成，而且铝诱导的［Ca2+］cyt稳态失衡也会诱导胼胝质的合成，但关于上述观点存在一定分歧。如机械损伤胁迫下的绿豆用蛋白酶抑制剂处理后，发现原本产生胼胝质的现象消失［60］。可见至少在绿豆中胼胝质的合成并非由Ca2+直接活化胼胝质合成酶，而是需要经过蛋白酶活化胼胝质合成酶。此外，Zhao等［61］在拟南芥中发现，降低磷脂酶D基因的表达或该基因缺陷型突变体铝胁迫下根尖细胞胼胝质累积显著减少，说明磷脂酶D对铝胁迫下拟南芥根尖细胞胼胝质合成具有调控作用。目前为止，铝诱导胼胝合成酶活性升高的原因尚无明确结论，但无论是Ca2+直接激活胼胝质合成酶，还是Ca2+信号转导途径调控胼胝质合成酶均值得深入研究。此外，也有研究认为铝胁迫下胞质钙浓度的升高只是诱导胼胝质合成及累积的原因之一，如铝胁迫下同样存在K+等其他离子浓度的变化［62］。从分子生物学角度对胼胝质合成的研究表明，玉米根尖细胞壁胼胝质合成相关基因存在加性效应和非加性效应［50］。由此看来，胼胝质合成调控途径复杂，需要针对不同植物加以深入研究，以揭示铝胁迫诱导胼胝质合成机理，从而寻求解决胼胝质累积抑制根伸长的途径。

2.3 铝胁迫下细胞壁纤维素变化对细胞伸长的影响

纤维素作为细胞壁重要组成物质具有支撑细胞壁并控制发育中的细胞生长方向的作用。细胞壁纤维素含量降低会导致根尖形变及根生长受抑制。Debolt等［63］用纤维素合成抑制剂 morlin处理拟南芥根发现，morlin可以引起拟南芥根尖肿胀变形，并抑制根生长。同DeBolt等研究结果相似，Teraoka等［22］研究发现，铝胁迫下小麦根尖细胞的细胞壁纤维素含量减少，同时伴随着根尖肿胀及根生长受抑制。其主要原因是纤维素微纤维含量变少，且排列方向也发生改变，由原来垂直于细胞生长方向转变为平行于细胞生长方向，因而导致细胞生长方向发生改变，由原来的纵向生长变为横向生长，故导致细胞及根尖肿胀，进而导致根生长受抑制［64］。多项研究表明，铝胁迫下根尖细胞壁纤维素含量降低并不是由于铝提高了纤维素酶活性，加快纤维素的降解，而是由于铝胁迫下纤维素的合成速度变慢［22］。我们认为这可能是由于纤维素和胼胝质的合成具有共同底物UDP－葡萄糖，而纤维素合成酶的Km值(米氏常数)显著高于胼胝质合成酶，故其同UDP－葡萄糖的亲和力小于胼胝质合成酶，加之铝胁迫促进胼胝质合成，导致供纤维素合成的底物缺乏，从而导致纤维素合成量降低。此外，铝胁迫还造成纤维素合成酶构型的紊乱，从而可以同时催化纤维素和胼胝质的合成［62］，因而造成纤维素合成效率降低。但关于铝胁迫诱导根尖细胞壁纤维含量变化方面仍存在分歧，如与Teraoka等［22］研究结果不同，铝胁迫下南瓜及豌豆等作物细胞壁纤维素含量存在相反变化趋势。Van等［65］对南瓜的研究表明，铝胁迫下根尖细胞壁纤维素含量上升，刘家友等［66］研究也发现铝胁迫下豌豆根尖细胞壁纤维含量存在上升趋势。2008 年，Houde和 Diallo［67］利用微阵列图谱技术研究表明，铝胁迫下的小麦根尖细胞纤维素合成酶基因表达量显著升高，并将其定为耐铝胁迫基因。铝胁迫下根尖细胞壁纤维含量上升导致根生长受抑制的可能机理为细胞壁纤维素含量过高导致细胞壁硬化，从而抑制细胞伸长，进而抑制根伸长。

总之，无论根尖细胞壁纤维素含量上升还是下降，均导致细胞壁结构物质含量、比例及结构的变化，造成细胞壁可塑性降低，进而抑制根伸长。

2.4 铝胁迫下细胞壁半纤维素变化对细胞伸长的影响

根尖细胞壁半纤维素也是细胞壁的重要组分，其通过氢键与纤维素微纤丝连接，构成坚硬的相互连接的网络。半纤维素的主要生理功能是构建细胞壁结构和调节细胞生长，其调节细胞生长的两种主要方式为:1)通过改变细胞壁结构调节细胞生长;2)通过半纤维降解后形成的片段改变细胞生理状态，进而调节细胞生长。与纤维素全部是由葡萄糖单体聚合而成的无分支链不同，半纤维素是带有支链的杂多糖，支链中的糖类型与主链中的糖类型不同。组成半纤维素的多糖主要包括木葡聚糖、木聚糖、混合糖苷键葡聚糖及甘露聚糖。

铝可以与半纤维素结合，但有关两者间的结合能力却存在很大分歧。如 Chang等［68］及 Schmohl和Horst［69］等学者认为，由于半纤维素的主要成分为不带电荷的中性聚糖，故其与铝的结合能力低于带有羧基等负电荷的果胶。但由于半纤维素与果胶存在共价连接［70－72］，故其与铝的结合能力可能强于Chang等［68］的推测。如 Yang等［23］于 2011 年首次发现，拟南芥根尖细胞壁中半纤维素I累积了细胞壁中全部铝的75%，铝不但能够同半纤维素结合，而且对细胞壁半纤维素含量具有显著影响。通过对南瓜［65］、小麦［18，39］、荞麦［72］及水稻［17］等作物的研究发现，铝处理促进根尖细胞壁半纤维素含量显著升高，且主要累积于根尖 0～10 mm［18］处，10～20 mm 则无显著变化［73］。Zhang 等［74］于 2011 年从植物信号转导角度证明，增强信号物质NO的强度能够显著减少铝胁迫下水稻根尖细胞半纤维的累积，从而减少铝在根尖的累积，降低铝的毒害作用，但该现象的机理尚未被揭示，因此如果能够明确该调控过程，其对增强植物抗铝胁迫能力将具重要意义。总之，铝胁迫能够诱导半纤维素含量升高已为广大铝毒研究者普遍接受，但其究竟是由合成能力增强造成还是由降解能力变弱引起尚无定论，仍需深入研究。

单子叶植物和双子叶植物半纤维素组成具有较大差异。双子叶植物细胞初生壁中主要半纤维素为木葡聚糖，但在单子叶禾本科植物的初生壁中含量较少。木葡聚糖是以α-1，4-葡聚糖为骨架，并含有a-D-Xyl-(1→6)-Glc木糖侧链的聚合物，其紧密结合于纤维素的微纤丝上，并通过束缚相邻的微纤丝对细胞壁的膨胀起限制作用，这种结构适应于正在生长分裂的细胞，即初生细胞壁中，如在光下伸长的豌豆节间细胞中木葡聚糖的含量高达19%，当细胞停止生长后，木葡聚糖的含量只剩8.2%［75］。木葡聚糖内转糖苷酶/水解酶(XTH)是植物细胞壁重构过程中的关键酶，其可使连接纤维素微纤丝间的木葡聚糖链解聚，从而使细胞壁膨胀疏松［76］，促进细胞生长。多项研究表明，XTH活性和植物生长速率有关，如Osato等［77］研究表明，拟南芥根伸长需要AtXTH18的表达，缺失该基因的突变体为短节间表型［78］。Vissnberg 等［79］发现，XTH 活性在植物根毛起始点较高，在维管植物中，根伸长区XTH活性均较高，说明XTH在根细胞伸长中担负疏松成熟细胞，引发根毛起始的重要作用。此外，Liu等［80］对拟南芥的研究表明，AtXTH21主要在根和花中表达，其在初生根的生长中尤其重要，能够改变半纤维素的沉积状态和细胞壁的延伸。Yang等［23］研究发现，铝处理能显著抑制拟南芥根尖细胞木葡聚糖内转糖苷酶(XET)的活性，并首次证明铝胁迫下XET活性的降低也是植物根生长受抑制的原因之一。可见铝胁迫降低了XET的活性后，造成木葡聚糖链解聚困难，从而使细胞壁无法松弛，即降低了细胞壁的弹性，造成细胞伸长受抑制。

双子叶植物次生壁中含量最丰富的半纤维素为木聚糖，在单子叶草本植物中含量为20%左右，其为D-木糖通过β-1，4-糖苷键形成的聚合物，侧链通常含有阿拉伯糖，葡萄糖醛酸的取代基。单子叶禾本科植物细胞壁中主要的半纤维素多糖为葡萄糖醛酸基阿拉伯糖基木聚糖(GAXs)［81］，木质化的细胞壁的支链高于初生壁，GAXs的支链可以通过阿魏酸酯键与木质素共价连接，从而影响细胞壁的降解转化［82］。区别于双子叶植物，混合糖苷键葡聚糖为单子叶草本植物所特有［83］，该糖由葡萄三糖和葡萄四糖通过β-(1-3)键连接而成，其在植物生长过程中大量合成，且能扩张并覆盖到纤维素微纤丝的表面，但在合成完成后，便开始降解，其具体功能尚不清楚［84］。甘露聚糖(Mannans)多存在于裸子植物及部分海藻细胞中［85］，它是以β-1，4甘露聚糖及β-1，4葡甘露聚糖为骨架的半纤维素多糖。甘露聚糖的主链在甘露聚糖中主要是甘露糖，在葡甘露聚糖中是由葡萄糖和甘露糖无固定重复组成的［86］。

目前为止，关于铝胁迫下细胞壁木聚糖、混合糖苷键葡聚糖及甘露聚糖等变化对根伸长的影响尚未见报道。此外，鉴于单子叶植物与双子叶植物细胞壁半纤维素的差别，目前也尚无研究者展开针对性的对比研究，因此这些方面均是我们今后应努力的方向。

2.5 铝胁迫下细胞壁果胶变化对细胞伸长的影响

果胶多糖是细胞壁中重要的基质多糖，是胞间层和初生壁的主要成分，其在控制细胞壁多孔性、细胞粘连及细胞膨胀等方面发挥重要作用。

植物根尖细胞的细胞壁果胶的合成受铝胁迫诱导，且为铝主要结合位点［24］。如玉米悬浮细胞中果胶含量与铝含量呈极显著正相关关系［69］，铝胁迫下烟草培养细胞的果胶结合了72% ～82%的铝［68］。Eticha等［51］在铝胁迫下的玉米根尖细胞壁中发现，果胶含量显著上升，且铝敏感品种果胶含量显著高于耐铝品种。Li等［24］也认为铝处理可以提高不同耐铝型荞麦品种根尖0～5 mm段细胞壁的果胶含量，但耐铝型品种果胶含量显著低于铝敏感型品种，其细胞壁铝含量也显著低于铝敏感品种。

铝诱导果胶含量升高主要存在两方面原因。首先，铝胁迫抑制细胞壁多聚糖的分解，从而导致非纤维素多聚糖的累积，而非纤维素多聚糖的降解是生长素诱导的细胞伸长的前提条件［19］，但由于铝胁迫对细胞壁多糖代谢的影响，其能够抑制生长素诱导的黄秋葵下胚轴细胞的伸长［14］。其次，根尖分生区细胞壁果胶以依赖于微丝蛋白的方式进行高速内吞循环［87］，铝胁迫可以迅速抑制铝敏感型玉米品种根尖分生区细胞壁果胶的小泡内吞循环，从而引起果胶含量升高［88］。由此可见，铝胁迫诱导的根尖细胞壁果胶含量的升高并非由于铝加速了其合成代谢，而是由于铝降低了其分解代谢。

植物根系对铝的吸附主要为根尖细胞细胞壁负电荷与铝的基团结合，而该结合决定于根系阳离子交换量(CEC)。根系CEC受细胞壁上带负电荷的果胶含量的影响。果胶在高尔基体合成后，以高度甲酯化(70% ～80%)的形式分泌到细胞壁中，此时果胶所带负电荷较少。但当果胶在果胶甲酯酶作用下去甲基化后，成为富含游离羧基的果胶酸［89－90］，这些游离羧基提高了多聚物的净电荷，从而易于与二价阳离子如Ca2+、Cu2+等结合。通常认为根系CEC越低细胞壁上累积的铝越少，从而减少铝的毒害作用。低的根系CEC降低铝与根尖结合存在三种假说:1)低CEC作物优先累积低价阳离子，而非多价阳离子;2)低CEC可以减少铝在根系上的结合位点;3)低CEC导致根系吸收的阴离子相对多于阳离子，所以细胞质酸化程度较低，进而减少铝进入共质体［91］。Rengel和 Robinson［92］对黑麦草的研究表明，其耐铝性的高低与根系CEC间具有显著的相关性。对玉米根尖0～10 mm段CEC与耐铝性间关系的研究表明，两者之间具有显著相关性，同根尖具有较低的CEC品种相比，高CEC品种根尖总铝含量和交换性铝含量均相对较高［93］。但由于不同植物存在不同的耐铝机制，有些植物根系低CEC对铝的排斥可能起主导作用，而一些植物中可能其它耐铝机制的作用更大。如刘尼歌等［94］对铝胁迫下的大豆和水稻研究表明，大豆根系具有较高的CEC，而水稻根系的CEC较低，说明水稻和大豆根系CEC在抗铝胁迫中作用不同。因此，今后应加强不同植物根系CEC在耐铝机制中作用的研究。

如前所述，Ca2+、Cu2+等二价阳离子可以与果胶酸羧基结合，当两者结合后能够造成果胶和细胞壁的凝胶化，增加细胞壁的硬度。研究表明，外源果胶甲酯酶可促进果胶的甲基化，增加阳离子结合位点，从而使细胞壁变硬［95］。细胞壁一定程度的变硬可加强细胞与细胞之间的黏附，维持细胞形状［96］，但由于Al3+与果胶酸中游离羧基的结合能力强于Ca2+、Cu2+等二价阳离子，所以Al3+能将果胶中的二价离子置换下来，与果胶羧基形成更加牢固的结合［97］，进而加剧凝胶化程度。果胶的高度凝胶化将造成细胞壁过度变硬，从而抑制细胞伸长。唐剑锋等［97］对小麦的研究表明，铝处理显著提高铝敏感品种辐84系根尖0～10 mm段果胶甲酯酶活性，从而增加细胞壁中果胶与铝的结合位点，促进铝在果胶上累积;细胞壁上果胶甲基化程度与根尖细胞铝含量呈负相关，但耐铝型品种果胶甲酯酶活性无显著变化，因而铝在根尖的累积量无显著变化。潘伟槐等［98］对大麦的研究同样表明，铝敏感型品种2000－2根尖细胞果胶甲酯酶在铝处理4 h后，活性显著上升，且与细胞壁上铝累积量显著相关。因此，如果能够调控铝胁迫下植物根尖细胞果胶甲酯酶活性，便能够调控细胞壁果胶酸的含量，从而控制铝在根尖细胞壁的累积量。因此，今后应加强铝调控果胶甲酯酶活性分子机理的研究，或筛选铝专一性不敏感的果胶甲酯酶植物，并加强对该酶的蛋白组学和基因组学研究，获得编码该蛋白的基因，以期通过转基因方式获得高抗铝胁迫植物。

近年，借助于免疫荧光定位技术对铝胁迫下植物果胶变化与根生长受抑制关系提出了新的推论。Li等［24］利用果胶单克隆抗体JIM5(表征低度甲酯化果胶)和JIM7(表征高度甲酯化果胶)对铝胁迫下不同耐铝型玉米品种果胶的主要形式—同型半乳聚糖(HG)分布规律进行了研究。他们发现，无铝条件下，JIM5均匀分布于 B73(铝敏感型)和Nongda3138(耐铝型)根尖细胞的细胞壁中，且胞间层的荧光强度最强，JIM7则分布于整个细胞壁。但铝处理3 h后，随着根伸长受抑制，两品种HG含量最丰富的胞间层的JIM5和IM7荧光均消失。在50 mmol/L铝处理24 h，根伸长受抑制50%的情况下，B73中两抗体整体荧光强度均减弱，而且分布不均匀。但Nongda3138在100 mmol/L铝处理9 h，根伸长受抑制50%的情况下才出现这种情况。说明铝胁迫造成的HG分布紊乱，也可能是根伸长受抑制原因之一。但目前尚无铝胁迫造成HG分布紊乱的进一步报道，如果能揭示该机理将对提高作物抗铝胁迫能力具有重大意义。

2.6 铝胁迫下细胞壁多糖蛋白变化对细胞伸长的影响

植物细胞壁中的糖基化蛋白占细胞壁总物质的5% ～10%，由于这些蛋白质富含羟脯氨酸、脯氨酸和甘氨酸，故称为富含羟脯氨酸糖蛋白(HRGP)，其在植物细胞壁组成物质修饰、植物生长发育过程中的胞内、胞间信号传递及抗逆胁迫中均发挥重要作用。Pan等［99］对不同耐铝型水稻品种研究发现，铝诱导根尖细胞壁多糖蛋白含量显著升高，并证明该多糖蛋白即为HRGP，且耐铝型品种显著高于铝敏感型品种。按照 Yoshiba等［100］的分类方法可将HRGP家族分为3类，即伸展蛋白、富含脯氨酸蛋白(PRP)及阿拉伯半乳聚糖蛋白(AGP)，这三种结构蛋白均为细胞壁的重要结构组分。

细胞壁伸展蛋白功能是控制细胞的正常伸展、增强细胞壁的机械强度及细胞壁的初始形成过程［101］。由于细胞壁形成过程中对伸展蛋白的需求较高，因此分裂细胞中的伸展蛋白转录水平也相应较高［102］，但 Roberts 和 Shirsat［103］的研究发现，伸展蛋白的表达量与细胞伸展程度呈负相关，并认为如果伸展蛋白的表达量提高，大量的伸展蛋白将形成交联网络，从而抑制细胞伸长。伸展蛋白在植物耐铝胁迫中同样发挥着作用，如Kenjebaeva等［25］对豌豆的研究发现，铝胁迫诱导细胞壁多糖蛋白含量的升高，而且以伸展蛋白含量上升最为显著，其所结合的铝也最多，说明伸展蛋白增强了豌豆根尖细胞对铝的结合能力，从而加剧了铝对根生长的抑制。同年，Kenzhebaeva等［104］人对不同耐铝型小麦品种ET8和ES8的研究表明，铝胁迫改变了小麦根尖细胞壁多种糖蛋白的分配，显著诱导两品种根尖细胞壁伸展蛋白含量及表达量的升高，而且铝敏感品种伸展蛋白含量显著高于耐铝品种，他们从而推测认为，铝胁迫诱导的伸展蛋白含量的增加造成根尖细胞壁刚性增加，从而抑制根伸长。

HRGP家族中的AGP也参与植物的抗逆胁迫。Fragkostefanakis等［105］研究认为AGP能够增加番茄对机械损伤的抵抗能力，Gong等［106］发现冷害条件下棉花根系中该基因表达量显著升高，转入GhAGP31的植株根系生长受抑制程度显著小于野生型。他们进而推测认为这是由于GhAGP31表达量的提高调控大量的AGP合成，而AGP可以同果胶交联形成蛋白－果胶复合物，从而增强冷胁迫下棉花根尖细胞壁的稳定性，增强植物耐冷胁迫能力。关于AGP在植物抗铝胁迫中的作用也已有研究。铝胁迫能够诱导植物AGP基因的表达［107］，在蒺藜苜蓿中铝敏感品种显著高于耐铝品种，这种差异表达可能改变了细胞壁的结构，从而造成根生长差异［108］。

目前，虽然铝胁迫下植物细胞壁伸展蛋白和AGP与根伸长受抑制关系已有研究，但并无直接证据表明铝胁迫下该两种蛋白的变化导致根伸长受抑制，因此还需要在这方面加强研究。此外，铝胁迫下PRP与根伸长间关系研究尚属空白。今后应加强铝胁迫下植物根尖细胞壁HRGP与根伸长受抑制关系的研究，从而丰富铝胁迫抑制植物根伸长的机理。

3 研究展望

世界上酸性土壤面积广大，治理难度大且成本高，因此增强植物抗铝胁迫能力是降低酸性土壤铝毒害的首选方式。揭示铝毒害机理对增强植物抗铝胁迫能力，保护生态平衡，保证粮食安全具有重大意义。目前该研究虽已取得了一定成绩，但系统解释铝毒害机理，并解决酸性土壤铝毒问题仍需较长的研究过程。

本文介绍了铝毒研究人员在铝胁迫抑制植物根伸长生理机理中的研究成果，并认为细胞壁组分木质素、胼胝质、纤维素、半纤维素、果胶及多糖蛋白等均与铝胁迫下植物根生长受抑制有关。但由于植物种类不同，根尖细胞壁各主要组分对铝胁迫的响应也必然不同，当前尚缺乏对同一植物甚至同一个种类的植物根尖细胞壁各组分铝胁迫下变化的系统研究，所以不能对造成该植物根生长受抑制的原因做出全面合理的解释。因此，今后研究中应明确铝胁迫下各细胞壁组分变化在抑制根伸长中的贡献率，并针对主要粮食作物进行系统研究，以有效解决铝胁造成的产质量降低。

此外，本文虽然只介绍了细胞壁组成物质对根伸长抑制的影响，但仍存在铝胁迫造成植物根尖细胞氧化胁迫损伤及铝进入根尖细胞的细胞核后造成有丝分裂障碍的问题，这两方面也是广大铝毒研究者解析铝胁迫抑制植物根生长的研究方向。

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