福州大叶榕隐头果内榕小蜂的分类

吴文珊，陈友铃，伍小刚，张彦杰，郑翠芳

(福建师范大学生命科学学院，福州350108)

全世界的榕树约有750种，每一种榕树专一性地由一种榕小蜂传粉，只有极少数例外。榕树与小蜂之间已形成了互惠共生，一一对应，高度统一的协同进化关系，协同进化的双方都表现出多样的形态行为特征和丰富的生物学特性。除了传粉榕小蜂外，榕果内还生活着许多种只产卵不传粉的非传粉榕小蜂，在长期的进化过程中，部分非传粉小蜂也与宿主榕树形成了相对专一性的共生关系。非传粉小蜂的外部形态特征差异很大，行为方式多样，食性多样，产卵时序多样，类群间的关系相当复杂。我国对榕树－榕小蜂协同进化的研究比国外起步晚，目前对榕小蜂的研究主要集中在群落生态、共生体系稳定机制、资源冲突、性比分配、传粉小蜂的传粉生物学等方面，对榕小蜂的分类、行为等研究尚处于起步阶段。

大 叶 榕 Ficus virens Ait．var．sublanceolata(Miq.)Corner又名黄葛树、黄桷树，为桑科Moraceae榕属Ficus落叶大乔木，雌雄同株，主要分布于我国的华南和西南地区，尤以重庆、四川、湖北等地最多，在国外分布于斯里兰卡、越南、台湾岛、菲律宾、泰国、缅甸、印度、印度尼西亚、马来西亚、不丹、巴布亚新几内亚等地 (张秀实等，1998)。大叶榕高可达二十米以上，喜光、耐旱、耐瘠薄、有气生根但不发达、适应能力强，是热带和亚热带地区绿化和观赏的主要树种。大叶榕的花序果簇生于枝条或叶腋之间，常年挂果，单株每年结果1～3次，株间结果异步性较大。1928年Grandi首次在印度尼西亚苏门答腊岛Sumatra的大叶榕隐头果内发现大叶榕的传粉小蜂，定名为 Blastophaga coronata(Grandi)。1953年，Joseph在印度的大叶榕隐头果内也发现了这种小蜂(Joseph，1953)。1977年，Wiebes认为Blastophaga coronata归在Blastophaga属是不正确的，将它转移到Platyscapa属 (Wiebes，1977)。目前，国内外对于大叶榕隐头果内非传粉蜂相关研究报道甚少。本实验通过定时、定点采集福州二个样地的大叶榕雄花期榕果，收集和鉴定大叶榕隐头果内的榕小蜂，并根据小蜂的形态特征制定大叶榕隐头果中榕小蜂种类检索表，为榕小蜂分类、榕－蜂协同进化研究，以及非传粉小蜂对于榕－蜂共生体系的影响等研究提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 材料

在福州地区选择树龄25年以上的大叶榕为实验对象。大叶榕为桑科榕属落叶大乔木，高可达二十米以上，气生根不发达。花序果簇生于枝条或叶腋之间。大叶榕的花序果内共生或寄生着许多昆虫，隶属于膜翅目Hymenoptera、细腰亚目Apocrita、小蜂总科Chalcidoidea。

1.2 方法

从2010年1月到2010年12月，对福州闽侯县 (119°20'E，26°04'N)、仓山区 (119°31'E，26°04'N)二个样地58株大叶榕进行每周一次的观察，记录榕果的发育情况，在榕果开始变软且即将出蜂时进行采集。全年共采集到21批榕果，每批采集约30个榕果参照白莉芬等人 (2006)的实验方法进行单果收蜂实验:在实验室中将榕果掰开，单果放入广口瓶中，并用120筛目 (20 cm×15 cm)的双层绢纱网封住瓶口，放到实验台上，自然光照，待榕小蜂羽化完全后，用脱脂棉蘸取乙醚将榕小蜂熏死，然后借助于体视显微镜(Nikon SMZ800)、生物显微镜 (Axio Imager A2)和Image－Pro Plus景深扩展软件分别对榕小蜂进行分类、拍照及合成，统计单果中榕小蜂的种类及数量，最后将不同种类的榕小蜂分别保存到装有75%酒精的EP管中，贴上标签，做好记录。未知榕小蜂送到中科院动物研究所鉴定。

2 结果与分析

2.1 大叶榕隐头内寄生蜂的种类

大叶榕隐头果内寄生小蜂种类丰富，其形态多种多样。全年在546个花序果内共收集到小蜂33641头，隶属于小蜂总科中的7个科 (亚科)的11个种 (表1)，其中传粉小蜂为榕小蜂科的Platyscapa coronata，其余10种是分别属于金小蜂科、广肩小蜂科、刻腹小蜂科、姬小蜂科的非传粉小蜂。单个花序果内寄生的小蜂种类2～7种，变幅较大，单果内平均小蜂52头左右，最多131头/果，最少13头/果。福州地区全年均可采集到雄花期的花序果，但2月、6月和10月雄花期花序果数量相对少些。在大叶榕小蜂群落结构中，传粉小蜂和非传粉小蜂的种类和数量呈现明显的季节性。冬季和春季 (12月～翌年5月)花序果内小蜂的种类和数量较多，传粉小蜂占优势(传粉小蜂在样地小蜂群落结构中占67.8%)，花序果种子结实率高;夏秋季 (6～11月间)小蜂种类和数量少，Camarothorax bismasculinus和Sycophila属的小蜂占优势，前者在样地群落结构中占79.5%，后者占16%，此期的花序果结实率极低。传粉小蜂在夏秋季数量锐减，而非传粉小蜂却大量存在，这对大叶榕的繁殖利益有较大的负面影响。在非传粉小蜂中，Camarothorax、Sycophila、Otitesella、Sycoscapter等4个属的榕小蜂为常见种，而Ormyrus和Aprostocetus等2个属的榕小蜂为偶见种。偶见种的存在对常见种的数量几乎没有影响，偶见种利用的是榕果内未饱和的一部分资源，也可能是榕果为偶见种的发生预留了空间和资源。

表1 大叶榕花序果内小蜂的种类及其生物学特性Tab．1 Species and their biological characteristics of the fig wasps in F．virens Ait．var．sublanceolata

2.2 传粉榕小蜂的形态特征

大叶榕的传粉小蜂为Platyscapa coronata(Grandi)，属膜翅目Hymenoptera，细腰亚目Apocrita，小蜂总科Chalcidoidea，榕小蜂科Agaonidae，榕小蜂亚科Agaoninae，Platyscapa属。雌雄异型。

雌蜂体长约1.5 mm，体色为黑色。头部扁铲状，上颚腹面附着明显的平直的附器，此附器上有明显的横向薄片;具一对红色复眼，头顶有一对膝状触角，触角之间有凹槽，触角可灵活转动。触角12节，柄节发达、膨大，第三节有一个弯曲的刺突;具翅两对，透明，翅缘有缘毛;前翅翅脉棕色，前缘脉长度大约为缘脉的2倍，后缘脉较短，痣脉与缘脉几乎呈直角;后翅短小狭长、呈柳叶刀形。腹部具黑色产卵器，长度约为体长的1/2。前足和后足基节和腿节粗壮，中足细弱。前足胫节明显短于腿节，基节内侧缘有基节梳。胸部腹面具花粉筐，雌蜂可携带花粉进行主动传粉。雄蜂体长约1.8～2 mm，体色为黄棕色，躯体光滑。头部背面观近正方形，侧面观近长方形。具一对暗红色、椭圆形的复眼，无单眼;具一对膝状触角，触角通常着生在头中间宽大的触角槽内，触角3节，较粗短、呈棒槌状;无翅;前足腿节明显膨大、发达，中足明显细弱、退化;柄后腹能向头胸下腹侧卷曲使身体呈U型;雄性外生殖器突出，具阳茎。

2.2 大叶榕榕小蜂的分类检索

榕小蜂的种类繁多，但是有关榕小蜂分类研究方面的资料却相对较少。传粉榕小蜂是被研究最为系统的一个分支，现在已知种类有350种左右，但根据榕蜂一一共生的原则推测，传粉小蜂的种类应该将近750种左右，因此，约有一半的传粉小蜂未被发现或鉴定。非传粉小蜂的种类更加繁杂，目前已经知道的种类有400余种，由于长期以来没有受到应有的重视，加上非传粉小蜂的行为方式多样，种间形态特征近似，估计实际种类数量远不止这些，大量的种类需要描述记录(Cook，2003)。

本实验依据Bouˇcek的榕小蜂分类系统(Bouˇcek，1988，1993)，并参考了Ishii(1934)、陈颖儒 (1999)、Beardsley(1998)和冯贵(2010)等人对榕小蜂的分类和描述，对福州市大叶榕隐头果中的榕小蜂进行分类、鉴定，并编写检索表，为榕小蜂鉴别提供基础资料。

大叶榕隐头果榕小蜂种类检索表

9'体为黑色，具金属光泽 (锥尾榕小蜂亚科)♀Otitesella minina…………………………………………………10柄后腹能向头胸下腹侧卷曲使身体呈U型;触角通常着生在头中间宽大的触角槽内，前足腿节明显膨大♂Platyscapa coronata……………………………………10'柄后腹通常不卷曲;头部前段无明显的宽大触角槽，前足腿节和胫节的比例偏差不大 11……………………11触角柄节棒状，触角着生位点在头前部1/3，靠近唇基12…………………………………………………………11'触角柄节扁平，触角着生位点在头后1/2范围内，远离唇基 13……………………………………………………12具白色残翅，胫节较短并且宽大，簇生很多钝刺;前胸背板无腹向侧板 ♂Sycoscapter sp．……………………12'无翅，胫节正常，多毛，无浓密的钝刺;前胸背板具腹向侧板 ♂Camarothorax bismasculinus2…………………13残翅呈分枝状 ♂Otitesella minina 3……………………13'残翅不分枝 14……………………………………………14面观为近矩形，上颚较长，约为头长的1/2♂Otitesella minina 1…………………………………………………14'头部背面观为近圆形，上颚较短，约为头长的1/3♂Otitesella minina 2…………………………………………

3 结论与讨论

3.1 形态与行为的高度统一性

Platyscapa coronata为大叶榕唯一的传粉昆虫，传粉方式为主动传粉。雌蜂的体型与钻入雌花期隐头花序、传粉、产卵的活动相适应;具发达的翅，能够做短距离或顺风较长距离飞行，去寻找处于雌花期的榕果;眼及触角发育正常，前后足基节、腿节粗壮，有利于雌蜂在花序口部苞片通道中钻行;具基节梳和花粉筐能携带大量花粉，为大叶榕授粉等。雄蜂的体型与生活在黑暗的花序内打洞、交尾等活动相适应，表现为无翅和眼退化;前后足腿节粗壮、发达，有利于抓住瘿花的子房壁与雌蜂交配;身体卷曲，有利于触觉到生活雌蜂的瘿花子房洞口，便于交配。因此，大叶榕传粉小蜂雌雄异型，是生物形态结构与功能高度统一的典型范例。

3.2 典型的雄性多型现象

多型现象 (polymorphism)是指同种昆虫同一性别的个体间在大小、颜色、结构等方面存在明显差异的现象 (宋红军等，2009)。同一性别的榕小蜂，其不同的形态必然与不同的生态习性相适应，例如，Camarothora bismasculinus具有全翅、无翅两种类型的雄蜂，有翅雄蜂能够从苞口出飞，并在果外寻找合适的雌虫与之交配，而无翅雄蜂则只能在花序果内交配;Otitesella属的小蜂也具有明显的雄性多型现象，上颚的类型、大小，以及各足跗节是否膨大并呈深黑色是该属雄峰主要的区别特征，同时，不同的表型特征，可能使其具有不同生殖策略:Otitesella sp.1雄蜂的上颚非常发达，上颚顶端锐利并具有1个顶齿和4个臼齿，便于在虫瘿上咬开小孔，让雌蜂出瘿，有时还能把雌蜂拖出虫瘿;Otitesella sp．2雄蜂体型微小且上颚不发达，有利于在榕果内瘿花间穿越，寻找雌蜂并与之交配;Otitesella sp．3雄蜂体型较大，胸部发达且具有细长的上颚，可能是格斗的武器，常常看到这类型的雄虫为争夺雌蜂进行激烈的格斗。

3.4 长尾啮小蜂在榕果中的寄生现象

首次发现长尾啮小蜂寄生于榕果的现象。Aprostocetus sp．属于膜翅目 Hymenoptera、小蜂总科Chalcidoidea、姬小蜂科 Eulophidae、啮小蜂亚科Tetrastichinae长尾啮小蜂属Aprostocetus昆虫。大叶榕隐头果中Aprostocetus sp.小蜂数量很少，且仅在部分特定季节出现。在全年不同时期收集的21批果中，仅在3批果中发现Aprostocetus sp.，即在7月和9月份收集十余只的Aprostocetus sp.1(包括雌雄蜂)，在12月份收集到Aprostocetus sp.2雌、雄蜂各一只，Aprostocetus sp.3雌蜂1只。目前，国内报道的长尾啮小蜂属昆虫多为寄生性天敌，例如寄生于美国白蛾蛹的白蛾圆腹啮小蜂Aprostocetus magniventer(杨忠岐等，2003)，寄生于桑天牛卵的桑天牛卵长尾啮小蜂Aprostocetus prolixus(黄大庄等，2005)、寄生于板栗栗绛蚧 Kermes nawai上的栗绛蚧长尾啮小蜂Aprostocetus sp.(贾克锋等，2004)等，尚未见到长尾啮小蜂在榕果中寄生的报道。榕果中姬小蜂的发现，为榕－蜂协同进化研究提供了新材料和新思路。

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