狄斯瓦螨与病毒协同作用对西方蜜蜂的危害

苏晓玲 华启云 赵东绪 胡福良

（1.金华市农业科学研究院，浙江金华 321000；2.浙江大学动物科学学院，浙江杭州 310058）

西方蜜蜂（Apis mellifera）因繁殖能力和生产能力强，成为我国饲养量最多的蜂种。近年来西方蜜蜂面临着众多病虫害的威胁，对养蜂业造成严重的影响，其中以狄斯瓦螨最为严重。狄斯瓦螨（Varroa destructor）是西方蜜蜂的外寄生虫，其传播范围广，危害大。现今除了澳大利亚没有报道狄斯瓦螨的存在外，狄斯瓦螨危害全世界的西方蜜蜂。而狄斯瓦螨作为病毒的载体和传播者，是造成蜂群垮群的重要原因[1-3]。

1 瓦螨的主要危害

1.1 减轻蜜蜂体重

一只螨一生中大约吸食0.2 g的血淋巴，对一只健康蜜蜂来说血淋巴的减少不会出现明显的负效应[4]，但对处在发育阶段的幼虫和蛹的影响较大，新出房的幼虫体重明显减轻[5]。蜜蜂的体重与感染蜂螨数量和螨的繁殖情况成负相关，感染1～3只蜂螨的蜜蜂体重减少10%，感染3只以上蜂螨的蜜蜂体重减少22%以上[4]。瓦螨以蜜蜂的血淋巴为食，螨吸食蜜蜂的血淋巴不仅使蜜蜂体重减少，而且能导致蜜蜂血淋巴中的免疫成分发生变化。有研究表明蜜蜂的血淋巴中的蛋白质随着感染螨的数量的增多而减少，感染1～3只螨时血淋巴中的蛋白质减少27%，感染3只以上蜂螨时蛋白质减少50%以上[6]。

1.2 蜜蜂寿命缩短

被狄斯瓦螨寄生的新出房蜜蜂，寿命会大大减少[7]。Ball[8]实验证明没有感染蜂螨的成年蜜蜂活的时间更长，1/3的蜜蜂寿命超过35 d，而感染过蜂螨的蜜蜂仅8%的寿命超过35 d。而当出现多重感染时，雄蜂的寿命明显缩短，并且只有寄生少于2只瓦螨的雄蜂才可能存活到性成熟阶段[9]。但是蜜蜂的寿命也与季节、环境等因素有关。

1.3 影响工蜂采集能力

瓦螨的寄生可能降低蜜蜂的定向能力，从而导致蜜蜂的误投率大大增加，而染螨蜜蜂进入其他蜂群也是瓦螨传播的一个重要途径。蜜蜂定向能力减弱还可能导致采集蜂呆在巢外时间较久，有的甚至不能返巢。实验证明，寄生瓦螨的采集蜂在巢外时间是没有瓦螨寄生蜜蜂的1.7倍，而高感染蜂群的采集蜂损失率是较低感染蜂群的2倍[10，11]。采集蜂是蜂群的主力，采集蜂的数量和比例是蜂产品优质高产的关键。采集蜂的大量损失会降低蜂群的经济效益，蜂群还可能因蜜粉短缺而不能正常繁殖。

1.4 影响雄蜂交配能力

雄蜂的主要职责是与处女王交尾，而瓦螨的寄生对雄蜂的发育有明显的副作用。研究表明被瓦螨寄生的雄蜂大部分飞不到交配地点[12，13]，一方面是由于达到性成熟的雄蜂比例很低，另一方面是由于寄生瓦螨的雄蜂的定向飞行能力差，大量被瓦螨感染的雄蜂飞不到交配地点。即使有部分雄蜂能够飞到交配地点，也可能没有足够的速度追上处女王而没有交配机会。而雄蜂的飞行能力与精子数量又呈明显的正相关，雄蜂在蛹期感染1只或2只蜂螨，其精子量分别减少24%和45%[13]。

另外，狄斯瓦螨在幼虫巢房内繁殖，吸食幼虫和蛹的血淋巴液，还会造成新出房的蜜蜂腺体发育不良，蜜蜂翅足残缺，甚至失去飞行能力；感染严重的蜜蜂幼虫因不能正常发育而死亡。

2 病毒与瓦螨的协同作用对蜜蜂的危害

近年来，蜜蜂病毒病对养蜂业的危害越来越受到人们的关注。到目前为止，已经从蜜蜂体内分离出18种病毒[14，15]，而且已经证明蜜蜂克什米尔病毒（KBV）、蜜蜂囊状幼虫病毒（SBV）、急性麻痹病毒（ABPV）、以色列急性麻痹病毒（IAPV）和残翅病毒（DWV）能通过瓦螨传播[16]。病毒在瓦螨没有出现之前很少对蜜蜂产生危害，基本呈隐性感染[17]，而瓦螨与病毒的交叉感染比任何一种单一病毒的感染更具危害性。当瓦螨寄生在隐性感染的蜜蜂上，通过吸食血淋巴获得病毒颗粒，并能传送到其他的蜜蜂寄主上，并最终导致蜂群病毒成倍激增，对蜂群造成毁灭性的危害。

2.1 残翅病毒

残翅病毒（DWV）是在所有病毒中研究得最为透彻的一种蜜蜂病毒，DWV在蜜蜂的各个发育阶段和级型中都能存在[18]。DWV可以通过哺育过程经口在成年蜜蜂之间传播或传播到幼虫体内，而更多地是通过狄斯瓦螨经血淋巴在成年蜜蜂之间传播或传播到蜂蛹[19，20]。DWV感染严重的蜂群蜜蜂翅膀残缺、腹部缩短、成蜂寿命缩短等[21]。狄斯瓦螨不仅能作为病毒的机械载体而且还是一种生物载体，最新研究表明引起残翅症状仅靠瓦螨的传播远远不够，还取决于瓦螨体内DWV病毒的复制情况及DWV滴度。DWV病毒在瓦螨体内复制到某个阈值（≥1010）后再传播到其他蜜蜂寄主上，才会引起明显的症状[22，23]。Martin等[24]利用夏威夷瓦螨没有完全蔓延的特殊情况研究了DWV病毒的传播和演化，调查结果表明瓦螨在DWV病毒的传播、毒力和品系多样性上都有重要作用，瓦螨的存在使蜜蜂体内的病毒量直线上升，而病毒株的多样性则出现相反的情况，最终只有一个DWV株在瓦螨感染的蜂群中占主导地位，瓦螨的普遍蔓延选择了那些已经出现的DWV变异株并使其成为分布最广泛且传染性最强的蜜蜂病毒。

2.2 急性麻痹病毒

急性麻痹病毒（ABPV）是在研究慢性麻痹病病毒时作为一种实验室现象被发现，现已证明ABPV能引起自然界中蜜蜂的死亡[25]。Allen等[26]检测ABPV时发现，所有感染ABPV的蜂蛹中的瓦螨ABPV病毒也是阳性，但是瓦螨带有ABPV的巢房中，其寄主可能并不感染。Ball[27]证明了狄斯瓦螨是ABPV的高效传播媒介，当狄斯瓦螨吸食蜜蜂血淋巴时，将病毒注入蜜蜂的血淋巴，使病毒在蜂群中迅速传播。ABPV正常不会引起蜜蜂症状，呈隐性感染，但同时感染蜂螨和ABPV病毒的蜂群成年蜜蜂死亡数剧增。

2.3 瓦螨在病毒传播过程中的作用

瓦螨在病毒传播中所起作用主要表现在三个方面。首先，寄生在封盖巢房里的雌性瓦螨以口器刺破蜜蜂虫蛹表皮，吸食蜜蜂的血淋巴为营养，直到蜜蜂羽化以前刺破的伤口保持开放状态，作为子代瓦螨的采食点，这为细菌和病毒的入侵创造了条件[28]。其次，狄斯瓦螨是这些病原的携带者和传播者。瓦螨能同时携带几种完全不相关的蜜蜂病毒，如蜜蜂克什米尔病毒（KBV）、残翅病毒（DWV）、以色列急性麻痹病毒（IAPV）等[29-31]，瓦螨的广泛传播使病毒的传播更为便利。第三，瓦螨可能破坏蜜蜂的免疫系统。Yang和Cox-Foster等[32]证明瓦螨能明显抑制蜜蜂与编码抗菌肽和与免疫相关酶的基因的表达。瓦螨能通过减少编码抗菌肽和免疫相关酶的基因的表达，使蜜蜂的细胞免疫和体液免疫受到抑制。蜂群对DWV等病原体的抵抗力降低，DWV病毒最终呈倍数激增，对蜂群造成危害。

2.4 瓦螨与病毒协同作用对蜂群的危害

蜂群的垮群主要是在瓦螨与病原体的共同作用下发生的[33，34]，瓦螨与病原体的协同作用受到越来越多的关注。蜂群崩溃失调症（CCD）自从2006年发生以来，对世界养蜂业造成了巨大的损失。虽然至今为止还没有明确的解释，但众多研究者认为瓦螨与病毒的交叉作用可能是引起这一现象的重要原因之一。在蜂群中通常都会有一种甚至几种病毒共存而不造成危害，但如果病毒在有瓦螨的蜂群存在则能导致蜂群中成蜂数量快速消减，幼虫发育不良，最终导致蜂群灭亡。如果蜂群没有周期性的治螨方案，温带地区的大部分蜂群在2～3年就会跨群[35]。而温带地区因为瓦螨而跨群主要发生在蜂群过冬期间。Genersch等[36]花4年时间监测了1200群意蜂的过冬损失情况，并分析了病虫害（包括瓦螨、真菌、细菌和一些病毒）、外界环境、蜂群管理和杀虫剂等因素对过冬蜂群死亡率的影响，指出在德国瓦螨与病毒的作用是影响过冬蜂群存活率的最主要的威胁。也有研究证明瓦螨与病毒是欧洲和美国蜂群过冬蜂损失的关键因素[37，38]。

3 展望

狄斯瓦螨是世界养蜂业的最重要病虫害之一，对西方蜜蜂的危害极大，严重影响了蜂群的正常繁殖，甚至造成蜂群毁灭性的损失。造成蜂群毁灭性的危害不是由瓦螨单独引起的，而是由瓦螨与病毒、细菌等的协同作用引起的，瓦螨与病原体的协同作用是未来研究的重要方向。瓦螨在病毒的传播过程中扮演非常重要的角色，但病毒—瓦螨—蜜蜂三者之间明确的关系还有待进一步的研究。因此，对瓦螨与病毒的作用关系、相互作用机制、蜜蜂免疫调控等方面进行深入研究十分必要。

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